WikiDer > Социальный иммунитет

Social immunity
Для использования в других целях см. Коллективный иммунитет.
Гигантская мурена очищается.jpgжук-могильник
Аллогруминг обезьяныХирургия человека
Адаптации социального иммунитета встречаются во многих отраслях Дерево жизни, от микробов до человека

Социальный иммунитет есть ли какая-либо защита от паразитов, направленная на благо лиц, не являющихся действующими лицами. За паразиты, частый контакт, высокий плотность населения и низкий генетическая изменчивость делает социальные группы организмов является многообещающей мишенью для инфекции: это привело к развитию коллективных и кооперативных антипаразитарных механизмов, которые как предотвращают возникновение, так и уменьшают ущерб от болезней среди членов группы. Социальные иммунные механизмы варьируются от профилактический, такие как жуки-закопатели мазать свои туши противомикробные препараты или термиты окуривают свои гнезда нафталин, к активной защите, замеченной в заключении жуки-паразиты к пчелы или миниатюрным автостопом муравьи-листорезы которые путешествуют по большим рабочим листам, чтобы отбиться паразитоид мухи. Хотя многие специфические социальные иммунные механизмы изучались в относительной изоляции (например, "коллективное лечение" из лесные муравьи), только после публикации Сильвии Кремер и др. статьи «Социальный иммунитет» в 2007 году эта тема была серьезно рассмотрена. Эмпирические и теоретические исследования в области социального иммунитета продолжают открывать не только новые механизмы защиты, но и их значение для понимания эволюции групповой жизни и многомужество.

Социальный иммунитет (также называемый коллективным иммунитетом) описывает дополнительный уровень защиты от болезней, возникающий в социальных группах из коллективного болезнь защиты, выполняемые совместно или по отношению друг к другу. Эти коллективные защиты дополняют индивидуальную иммунитет всех членов группы и составляют дополнительный уровень защиты на уровне группы, объединяя поведенческий, физиологический и организационные адаптации. Эти средства защиты могут использоваться либо профилактически или по запросу.

Определение

Уход - ключевая социальная иммунная защита. Вот, Lasius neglectus муравьи ухаживают за муравьями, подвергшимися воздействию патогенов (красная цветная метка), чтобы удалить инфекционные стадии грибок Метаризиум с поверхности тела, тем самым снижая риск заражения.

Сильвия Кремер определила социальный иммунитет в своем основополагающем 2007 году. Текущая биология документ «Социальный иммунитет» как «коллективное действие или альтруистический поведение инфицированных людей, которое приносит пользу колонии ". Она изложила концептуальную основу этой темы, используя примеры из приматы и эусоциальные насекомые.[1][2] Определение Кремера сосредоточено на коллективных преимуществах поведения и было принято другими поведенческие экологи (например, Wilson-Rich 2009[3]) при описании иммунных явлений, которые зависели от действия нескольких человек.[1][2] Кремер продолжила серию сравнений между личной и социальной иммунными системами - она ​​объяснила, что ее определение социального иммунитета охватывает «природу этих защит, которые не могут эффективно выполняться отдельными людьми, но строго зависят от сотрудничества по крайней мере два человека ".[4] Однако в 2010 году Шина Коттер и Ребекка Килнер предложили расширить определение социального иммунитета до «любого типа иммунного ответа, который был выбран для увеличения фитнес человека и одного или нескольких реципиентов »и рекомендовал, чтобы явления, описанные Кремером, назывались коллективным иммунитетом.[5] Это определение придает большое значение эволюционному происхождению поведения, а не его функциональной роли в настоящее время; Коттер и Килнер объяснили, что их более широкое определение будет включать иммунное поведение как у семей животных, так и у животных. социальные микробы а также ситуации, когда коллективный иммунитет существует благодаря инвестициям в личный иммунитет, утверждая, что это позволило исследованиям эволюции социального иммунитета иметь «большую глубину, чем было бы возможно в противном случае».[5] Они также предложили рассматривать эволюцию социального иммунитета как одну из основные переходы в эволюции.[5] Жоэль Менье предложил новое определение в своей статье 2015 года о роли социального иммунитета в эволюции группового образа жизни, предполагая, что определение Коттера и Килнера может проблематично охватывать иммунную защиту, которая возникает не из-за социальной жизни, а из-за совместного проживания; Менье определяет социальную иммунную систему как «любой коллективный и личный механизм, который возник и / или поддерживается, по крайней мере, частично благодаря антипаразитарной защите, которую он обеспечивает другим членам группы».[1]

Механизмы

При контакте с паразитом члены группы должны оценить угрозу, которую он представляет, и текущий уровень заражения колонии, чтобы отреагировать соответствующим образом. Механизмы социального иммунитета часто классифицируются в зависимости от стадии атаки паразита на группу организмов, на которую они нацелены.[1] Некоторые механизмы профилактический (например. жуки-закопатели мазать свои туши противомикробными препаратами или термиты окуривают свои гнезда нафталин), в то время как другие активируются в ответ на вызов паразитов (например, пленение паразитических жуков медоносными пчелами или миниатюрными муравьями-листорезами, путешествующими автостопом, которые путешествуют по более крупным рабочим листьям, чтобы бороться с паразитоидными мухами).[6]

У насекомых

Чтобы паразит смог заразить несколько членов группы насекомых, он должен выполнить три ключевые задачи:

  1. быть взятым из окружающей среды вне гнезда в гнездо
  2. утвердиться в гнезде
  3. размножаться и распространяться среди многих других членов группы насекомых

Таким образом, механизмы социального иммунитета часто классифицируются по тому, какой шаг (шаги) они препятствуют и / или блокируют.[1]Уровни социальности в классе Насекомое варьируются от эусоциальных видов (с совместной заботой о выводках, перекрывающимися поколениями в колонии взрослых и разделением труда на репродуктивные и не репродуктивные касты) до одиночного проживания со многими промежуточными системами между ними, которые, несмотря на отсутствие полной эусоциальности, все же могут проявлять родительскую заботу или гнездовое сожительство. Различные системы социальной организации изменяют как возможности, так и соотношение затрат и выгод социальных иммунных механизмов (например, охрана входа в гнездо требует как разделения труда, так и аллогруминг просто требует поведенческого взаимодействия), хотя отсутствие многих форм поведения в настоящее время регистрируется только в эусоциальных таксоны от неэусоциальных таксонов может быть просто из-за недостаточного изучения социальной иммунной системы этой группы.[1] Например, кажется правдоподобным, что насекомые, живущие в общих гнездах, могли эволюционировать, чтобы удалить сородич трупы из гнезда или изолировать инфицированного члена группы - и тем не менее такое поведение (и многое другое) было зарегистрировано только у эусоциальных видов.[1] В качестве альтернативы может случиться так, что хотя три условия эусоциальности сами по себе не являются предпосылками для возникновения такого поведения, вторичные последствия эусоциальности являются. Возможно, большое количество особей в эусоциальных колониях увеличивает эффективность коллективной антипаразитарной защиты и, таким образом, начинает выбираться их появление; или, возможно, преобладание не репродуктивных особей является необходимой движущей силой для эволюции этого поведения, так как в колонии, атакованной паразитом, они могут повысить свою непрямую приспособленность только через социальный иммунитет, направленный на выводок королевы.[1]

Отсутствие коллективной защиты у некоторых эусоциальных таксонов также показывает, что социальный иммунитет также не всегда может быть адаптивным (из-за история жизни затрат или неэффективности против инфекционной стратегии конкретного паразита), и что проживание в группе не требует выражения какого-либо конкретного набора механизмов социального иммунитета. Например, рабочие термиты (Зоотермопсис ангустиколлис) не различают инфицированных и неинфицированных сородичей, колонии муравьев фараона (Monomorium pharaonis) предпочитают перебираться в зараженные гнезда, а не в неинфицированные и королевы древесных муравьев (Formica paralugubris) не отталкиваются, а фактически привлекаются к местам обитания, загрязненным энтамопатогенные грибы.[1]

Подавление проникновения паразитов в гнездо

Вход в улей Итальянские пчелы (Apis mellifera ligustica) - пчелы, обращенные наружу, охраняют вход

Паразит может быть пассивно доставлен в гнездо членом группы или может активно искать гнездо; попав внутрь, передача паразита может быть вертикальной (от материнской дочерней колонии к следующему поколению) или горизонтальной (между / внутри колоний).[2] У эусоциальных насекомых наиболее частой защитой от попадания паразитов в гнездо является предотвращение заражения во время и / или после кормления.[1] и для этого был разработан широкий спектр активных и профилактических механизмов.[1][2]

Два муравья-листореза из рода Атта, один автостоп
  • Гнездовья пчел (Apis) охранять гнездо не только от хищников, но и от паразитов -[1][2] пчелы заражены безволосый черный синдром на них нападают здоровые пчелы, которые энергично пережевывают экзоскелет зараженной пчелы челюстями.[7] В одном исследовании атаки длились до 478 секунд (в среднем 62 секунды) с циклическим изменением общих уровней атакующего поведения (самые высокие уровни между 12:00 и 16:00 каждый день, пик каждые 4–12 дней).[7] Пчелы заражены хронический пчелиный паралич подвержены более высокому уровню агрессивного поведения, чем злоумышленники или товарищи по улью.[8]
  • Рабочие тропического муравей-листорез приносящие фрагменты листьев обратно в гнездо подвергаются риску нападения паразитарный форидные мухи, которые часто приземляются на фрагменты листьев и затем откладывают яйца в голову муравья.[9] Чтобы помочь в борьбе с этим, мелкие рабочие (минимумы) по крайней мере семи видов Атта автостопом по листьям, сдерживая нападение паразитоидов.[6] Было предложено много возможных дополнительных функций автостопа, некоторые из которых имеют отношение к социальному иммунитету; Существуют доказательства того, что основная функция автостопных минимумов на самом деле состоит в том, чтобы проверять и очищать фрагменты листьев до их попадания в колонию, удаляя микробных паразитов и загрязняющих веществ.[6]
  • Отдельные собиратели также могут избежать сбора паразитов, избегая зараженных мест обитания, таких как подземный термит. Reticulitermes tibialis что позволяет избежать источников пищи, загрязненных энтомогенными нематода Steinernema feltiae.[10] Еще один термит, Macrotermes michaelseni, избегает энтомпатогенных грибов Metarhizium anisopliae и Бауверия бассиан и репеллент положительно коррелирует с вирулентностью конкретного гриба (очень вирулентные грибы также вызывают избегание на некотором расстоянии).[11]
  • Точно так же люди могут подавлять захват паразитов, воздерживаясь от употребления инфицированных сородичей. Аргентинские муравьи (Линепитема униженная) и муравьи кукурузные (Lasius alienus) оба обнаруживают химические «факторы отпугивания муравьев», адаптивно продуцируемые энтамопатогенными бактериями, и, таким образом, избегают зараженных трупов;[12] R. tibalis не каннибализирует сородичей, инфицированных M. anisopliae.[13]

Отвращение к употреблению или контакту с зараженным материалом также существует у досоциальных видов, например, мигрирующих кузнечиков стадной фазы. Melanoplus sanguinipes избегает употребления в пищу трупов, зараженных энтомопаразитарными грибами. Самки жуков-погребителей (Nicrophorus vespilloides) для размножения выбирайте свежие тушки, а не покрытые микробами деградированные тушки - хотя это могло также развиться, чтобы уменьшить конкуренцию между молодью и микробами за тушку после вылупления.[14]

В настоящее время неясно, развились ли и / или поддерживаются ли эти отталкивающие формы поведения в результате социальных взаимодействий - увеличение прямой приспособленности, которое дает избегание зараженного материала, означает, что необходимы дополнительные исследования, чтобы выявить косвенная пригодность выгоды от прямого.[1]

Запрещение паразиту проникнуть в гнездо

После того, как паразит попал в гнездо, колонии должны предотвратить распространение паразита - это особенно важно для долгоживущих обществ, в противном случае на них будет накапливаться большая паразитарная нагрузка.[2] У эусоциальных насекомых наиболее распространенными механизмами прекращения приживления являются дезинфекция гнезда и включение веществ с антимикробным действием в материал гнезда - гигиеническое поведение гнезда.[1][2] Примеры включают:

  • В линии муравьев уникальное противомикробное средство грудной железа, то метаплевральная железа, развилась.[15] это кислый выделения обладают антибактериальной и противогрибковой активностью и используются муравьями для защиты себя (личный иммунитет) и других взрослых особей, а также уязвимого субстрата для расплода и гнезда.[16] Это наблюдалось в муравьи-листорезы и муравьи-ткачи выводки, выращенные взрослыми особями с нефункциональными антимикробными железами, более восприимчивы к Метаризиумкроме того, материал гнезд, за которым ухаживают рабочие с нефункциональными антимикробными железами, с большей вероятностью зарастает грибами.[16] Формозский подземный термит (Coptotermes formosanus) окуривает свое гнездо, используя нафталин (известен людям как основной ингредиент традиционных нафталиновые шарики) и антисептические агенты для подавления роста и укоренения паразитов внутри гнезда,[17] в то время как фекальные гранулы термитов из сырого дерева (Зоотермопсис ангустиколлис) немедленно уменьшите скорость M. anisopliae прорастание спор, когда они откладываются в гнездах и галереях.[18] Лесной муравей (Formica paralugubris) включает твердые хвойные породы смола в свое гнездо (до 7 г смолы на литр материала гнезда), что подавляет рост бактерий и грибков.[19] В терпены смола хвойных пород, вероятно, обеспечивает антимикробную активность,[19] как они делают в противогрибковых выделениях касты солдат Насутитермес термиты.[20]
    Гигантский муравей (Camponotus gigas) несущий мертвого сородича
  • Трупы членов группы, убитых инфекционным заболеванием, представляют серьезную опасность для здоровья колонии (поскольку в естественной среде смерть от болезни гораздо более распространена, чем смерть от старости): один механизм, который эволюционировал, чтобы помочь нейтрализовать этот риск, - некрофорез, вывоз трупов из гнезда рабочими.[21] «Кучи мусора» или «кладбища» являются обычными чертами колоний муравьев, и рабочие убирают трупы (в течение часа после смерти) в эти кучи после обнаружения подписей смерти в кутикулярный углеводород химия.[22][23] Осаждение трупов смещено в сторону нисходящих склонов, что экономит энергию рабочего, перевозящего трупы, а также предотвращает любой дождь, смывающий трупы обратно в колонию - некрофорезное поведение отличается от реакции муравьев на посторонние неодушевленные предметы, поскольку трупы перемещаются дальше и быстрее.[22][24] Вынося трупы из гнезда, ультрафиолетовая радиация на солнце убивает появляющиеся споры грибка;[24] Атта переносить трупы не во внешнюю среду, а в специальные свалки. Темноторакс lichtensteini муравьи удаляют трупы мертвых сестер, как описано выше, но хоронят недавно умершие трупы инородцев внутри гнезда - пока один или несколько человек «решают» перевезти или закопать труп, до 25 рабочих затем участвуют в работе над одним трупом .[25] Термиты обычно хоронят и каннабализируют трупы:[24] когда C. formosanus колонии инфицированы M. anisopliaeнекрофагия является обычным явлением, когда доля мертвых особей в районе была низкой (15%), но по мере увеличения смертности возрастало и поведение при закапывании до 75–80% смертности, при превышении которой трупов было слишком много для захоронения рабочими и вторичного обхода из M. anisopliae возможно заражение.[26] Иногда термиты вынимают мертвых из гнезда, но это нечасто (покидать гнездо вообще редко); палаты для мусора или кучи / кладбища не наблюдались.[24] Исследования поведения пчел были сосредоточены на пчелах (Apis mellifera): 1-2% колонии составляют пчелы-гробовщики, специализирующиеся на удалении трупов: они осматривают трупы своими антеннами, прежде чем быстро выбросить их из гнезда.[24][27]
  • Отходы постоянно удаляются и складываются в кучи мусора, как указано выше (или даже некоторыми Атта муравьи в ручьи).[2] Разделение труда в Acromyrmex echinatior Муравьи-листорезы включают людей, которые работают почти исключительно с отходами: отходы (экскременты, пищевые отходы и т. д.) часто укрывает Эсковопсис (микрогриб, паразитирующий на грибке, А. эхинатиор склонны), а также других паразитов, поэтому пространственное разделение отходов от грибного сада и более широкой среды гнезд имеет первостепенное значение.[28] Это достигается за счет размещения отходов на сваях с подветренной и подветренной стороны или в специальных глубоких подземных мусорных камерах.[28] Отличные работники по управлению отходами также существуют в Атта цефалоты и Atta Colombica. Риск заражения грибного сада / гнезда муравьями-мусорщиками снижается из-за того, что другие муравьи атакуют их, если они пытаются проникнуть в гнездо, в то время как нападения более часты у видов с внутренними помещениями для мусора (это также усиливает разделение труда).[29][30] С другой стороны, некоторые виды сохраняют экскременты и / или анальные выделения. экссудаты внутри гнезда, чтобы использовать его в противопаразитарных целях: C. formosanus использует его грани в качестве строительного материала для картонной коробки для гнезда, использование лицевая сторона материал способствует росту Актинобактерии с естественным антимикробным действием (например, Streptomyces), борется с грибковыми паразитами, такими как M. anisopliae.[31] Члены колонии желтохвостого шмеля (Бомб террестрис) защищаются от ядовитых Crithidia bombi паразит, потребляя полезные кишечные бактерии от лиц сородичей после закрытие.[32]
    Маленькие жуки-ульи внутри пчелиной семьи
  • Рабочие мыса медоносной пчелы (Apis mellifera capensis) 'социально инкапсулируют' паразитического маленького ульевика (Aethina tumida).[33] A. tumida питается выводком, пыльца и медовый, но благодаря своей надежной экзоскелетный доспехи и привычка оставаться неподвижным в небольших промежутках (с черепашьей головой под переднеспинка), пчеловодам трудно обезглавить и убить.[33] Вместо этого рабочие запечатывают маленьких жуков-ульев с помощью «пчелиного клея» (прополис).[33] Некоторые рабочие строят «прополисные тюрьмы» за 1–4 дня, но их сопровождают другие рабочие, охраняющие маленького жука-улья, чтобы он не убежал. Было замечено, что охранники оставались днем ​​и ночью в течение 57 дней и нападали на маленького жука-улья, если тот пытался убежать.[33]

Некоторые неэзоциальные насекомые также дезинфицируют свои гнезда: лесной таракан (Cryptocercus punctulatus) обычно испражняется в гнезде (этот вид гнездится в гниющей древесине, которая часто имеет высокую плотность микробов), и было обнаружено, что фекалии обладают противогрибковой активностью против M. anisopliae, возможно, опосредовано микробами.[34] Галереи, построенные среди елей еловыми жуками (Dendroctonus rufipennis) находятся под угрозой из-за нескольких видов грибов, снижающих приспособленность елового жука.[35] После грибковой инвазии взрослые особи начинают секретировать орально, и анализ этих секретов выявил бактерии с противогрибковой активностью; фекальные гранулы используются для изолирования участков галереи, зараженных грибами.[35] Стратегия управления отходами существует у некоторых групповых и подсоциальных видов, таких как подсоциальный короткохвостый сверчок Де Гира (Anurogryllus muticus).[1] Через 5–10 минут после дефекации и возвращения к яйцам, A. muticus самки возвращаются к фекальным гранулам и удаляют их из камеры - обратите внимание, что никакие другие предметы из камеры не удаляются.[36] Обнаружив тушу, подсоциальная Н. vespilloides родители активизируют анитмикробную активность своих анальных экссудатов и размазывают их по туше - таким образом обеззараживая ресурсы, которыми вскоре будет пировать их выводок.[37]

Запрещение внутригрупповой передачи

Если паразит проник в гнездо и обосновался, группы теперь должны установить защиту, которая препятствует распространению паразитов от инфицированных к неинфицированным членам группы.[2] Риск заражения неинфицированного человека зависит от трех факторов: их восприимчивости к паразиту, частоты контактов между инфицированными и неинфицированными людьми и инфекционной способности (вирулентности) паразита.[2] У эусоциальных насекомых средства защиты включают:

  • Аллогруминг, когда особи ухаживают за телами других сородичей, является чрезвычайно распространенным механизмом социального иммунитета у эусоциальных насекомых.[2] Когда муравьи находятся в свободном пространстве, они трутся ногами и начисто вылизывают друг друга; любые паразиты, обнаруженные на кутикуле, хранятся в специальной полости в передняя кишка (в инфрабуккальная полость, который находится на вентральный поверхность Полость рта) - это предотвращает попадание паразита в организм грумера.[38] Затем содержимое инфрабуккальной полости уничтожается хитнолитик деятельность губная железа выделений перед тем, как их выбросить в виде гранул вместе с другим мусором, чтобы удалить кучи в гнездо или из него.[2][38][39][40] При воздействии M. anisopliae, показатели самоочищения термитов из сырого дерева Z. angusticollis остаются постоянными, в то время как аллогруминг увеличивается до 53 раз; аллогруминг здесь может не только удалить споры грибка, поскольку сопутствующее нанесение слюны может снизить жизнеспособность спор, подобно антибактериальной активности Веспула слюна личинок осы.[41][42] Некоторые пчеловоды специализируются на почти непрерывном аллогруминге.[43]
  • Стратегии ингибирования на уровне колонии также могут создавать «организационный иммунитет». Например, социальные насекомые, как правило, сначала работают в центре гнезда, ухаживая за выводком, а с возрастом берут на себя задачи все ближе и ближе к периферии, например, добывание пищи.[44] Такое разделение, называемое центробежным полиэтиизмом, означает, что работники одного возраста взаимодействуют в основном с другими людьми того же возраста, которые выполняют ту же задачу в одном и том же пространстве: таким образом, если возникает новое заболевание, которое передается через физический контакт рабочего и рабочего. он ограничен одной частью колонии.[2] Пространственное структурирование семей западных медоносных пчел (Apis mellifera) привилегии молодых особей - когда колонии поражены болезнями, инфекционный период (период времени, в течение которого инфицированные люди могут передавать болезнь восприимчивым людям), это ограничивается только пожилыми людьми, находящимися ближе к внешней стороне.[45] У шмеля обыкновенного восточного (Bombus impatiens) рабочие, кормящие личинок, как правило, остаются ближе к центру гнезда, даже если не выполняют эту работу, и обратное верно для рабочих, которые кормятся; 11–13% рабочих остаются в небольших зонах на определенном расстоянии от центра гнезда на протяжении всей своей жизни.[46] Демографическое распределение колонии также может быть использовано в противопаразитарных целях: работа над Z. angusticollis показал, что существуют различия не только в восприимчивости к паразитам между возрастов но демографический состав группы существенно влияет на выживаемость (смешанные возрастные группы лучше, чем однолетние).[47] Влияние структурирования колонии на динамику заболевания и социальный иммунитет также анализируется теоретически с использованием математические модели.[48][49]
Умирает Темноторакс унифасциатус рабочие добровольно исключают себя из колонии и умирают в одиночестве
  • Социальная изоляция инфицированных людей также может предотвратить передачу инфекции внутри группы. Когда термиты сырого дерева (Z. angusticollis) вступают в контакт с высокой плотностью спор энтамопатогенных грибов, они выполняют «вибромоторный показ» всего тела, побуждая других, не находящихся в прямом контакте со спорами, бежать, увеличивая их расстояние от инфицированного человека.[50] У восточных подземных термитов (Р. флавипес) заражение тем же грибком также вызывает реакцию вибросигнала; затем термиты собираются вокруг зараженного человека и закрывают его, не позволяя ему перемещаться в другие районы колонии; его иногда облизывают и кусают перед тем, как впоследствии похоронить.[51] Индивидуальный Темноторакс унифасциатус муравьи, которые умирают из-за грибковой инфекции, отравления углекислым газом или естественным путем (по неизвестной причине в колониях, которые не подвергались экспериментальным манипуляциям) навсегда покидают гнездо за 50 часов до своей смерти, альтруистически прекращая все социальные взаимодействия с товарищами по гнезду и умирают в одиночестве вдали от колонии.[21] Немного Apis mellifera рабочие являются «специалистами по гигиене» - они обнаруживают в колонии клетки, содержащие больной или мертвый выводок, открывают эти клетки и затем удаляют их содержимое.[52]
  • Генетическая однородность колоний насекомых делает их теоретически восприимчивыми к массовому заражению; высокое сходство генома каждого члена группы означает, что каждый из них чувствителен (и устойчив) к одним и тем же паразитам,[2] в то время как экспериментальные манипуляции показали, что генетически гетерогенные колонии Б. террестрис имеют более низкий уровень заражения паразитами, чем гомогенные колонии.[53] Для увеличения генетического разнообразия колонии могут увеличивать количество королевы и / или увеличить количество партнеров для спаривания у королевы -[2] считается, что эти преимущества социального иммунитета могут объяснить, казалось бы, дорогостоящие многомужество обнаружены в колониях социальных насекомых.[53][54] Социальное Перепончатокрылые также имеют исключительно высокие показатели мейотическая рекомбинация по сравнению с широким диапазоном более высоких эукариот таксоны, которые в дальнейшем увеличивают генетическое разнообразие.[55] Текущая теоретическая и эмпирическая работа направлена ​​на выявление сценариев, в которых эти иммунные преимущества генетической гетерогенности могут быть сведены на нет из-за сопутствующих затрат, например, усиление конфликта внутри колоний и / или восприимчивости к растущему числу паразитов, что сопровождается увеличением количества паразитов. генетическое разнообразие.[56]
  • Для борьбы с термочувствительными паразитами члены группы могут коллективно повышать температуру - эта защита известна как социальная лихорадка и до сих пор была обнаружена только у медоносных пчел (Apis):[1] при вызове меловым выводком (Ascosphaera apis) рабочие повышают температуру гнезда профилактически - в настоящее время не установлено, является ли сигнал к этому действию тем, что личинки передают свою инфекцию рабочим, или рабочие, обнаруживающие паразита до появления симптомов.[57]

Аллогруминг существует в досоциальный насекомые - уховертка европейская (Forficula auricularia) ухаживает за яйцами, чтобы предотвратить рост плесени[58] и плотва (Криптоцерк) нимфы тратят до пятой части своего времени на уход за взрослыми (нимфы также ухаживают за другими нимфами, но с меньшей частотой, однако аллогруминг не наблюдается у взрослых) -[59] но в целом роль защиты паразитов в поведении аллогруминга досоциальных таксонов в настоящее время не решена.[1]

Покидание гнезда является крайней мерой для колонии, пораженной инфекцией, против которой перечисленные выше средства защиты не были эффективны - инфицированные особи могут быть оставлены в старом гнезде или изгнаны из группы, пока колония переезжает в новое гнездо.[2]

Аллогруминг у тамаринов золотого льва (Леонтопитек розалия)

Прочие таксоны

Социальные иммунные системы наблюдались в широком диапазоне таксономических групп. Аллогруминг встречается у многих животных, например приматы часто ухаживают за другими, поведение, которое, вероятно, развивалось из-за его гигиенической функции, но теперь кооптировано из-за его дополнительной роли в социальных связях.[60] Аллогруминг у обыкновенной летучей мыши-вампира (Desmodus rotundus) связан с регургитация пищи и может позволить другим летучим мышам определить, какие люди способны их кормить;[61] аллогруминг поведение лошадей и птиц также было изучено.[62][63] Ряд иногда сложных очистка симбиоза также существуют между многими различными видами, особенно в морская рыба с их станции очистки. Корсиканские синие синицы (Parus caeruleus) с профилактической целью подстилают свое гнездо ароматическими растениями (такими как Achillea ligustica, Бессмертник курсивный и Lavandula stoechas) чтобы отогнать комары и другие кровососущие орнитофиллы (охотящиеся на птиц) насекомые.[64]

Согласно с Ричард Докинзконцепция расширенного фенотипа, мероприятия по охране здоровья человека, такие как вакцинация (изображен здесь) может рассматриваться как социальный иммунитет

После более широкого определения социального иммунитета Коттером и Килнером можно привести многочисленные примеры социального иммунного поведения в семьях животных: лягушки тунгара (Энгистомопс пустулезный) создавать «пенные гнезда» во время размножения, в которых эмбриогенез происходит; эти пенопластовые гнезда пропитаны ранаспумин белки, которые обеспечивают защиту от микробной атаки и действуют как моющее средство. Трехиглая колюшка (Gasterosteus aculeatus), бычок (Зостерисессор офиоцефальный), бахромой дартер (Этеостома crossopterum) и два вида собачка также используют химические методы, чтобы защитить свои яйца от микробов.[5] Интересно, что у самих микробов есть социальная иммунная система: когда популяция Золотистый стафилококк заражен гентамицин, некоторые особи (называемые вариантами малых колоний) начинают дышать анаэробно, понижая pH окружающей среды и, таким образом, придавая устойчивость к антибиотику всем другим людям, включая S. aureus лица, не сменившие фенотип.[65] Здесь можно провести аналогию с социальной лихорадкой пчел, описанной выше: подмножество особей в популяции меняют свое поведение и тем самым оказывают сопротивление в масштабах всей популяции.[5]

С помощью Ричард Докинзконцепция расширенный фенотипСистемы здравоохранения, разработанные людьми, можно рассматривать как форму социального иммунитета.[4]

Виды исследования

Большинство исследований социального иммунитета проводилось на эусоциальных насекомых.[1] Например, в работе Сильвии Кремер в качестве модельной системы используются муравьи, в то время как Ребека Розенгаус работает с термитами. Помимо обычных насекомых, одной из новых модельных систем является жук-кладбище. Nicrophorus vespilloides.[66]

Nicrophorus vespilloides

Два Н. vespilloides подготовка тушки
Дальнейшая информация: Nicrophorus vespilloides

Уже модельная система в эволюционная экология из-за их обширных родительская забота, жуки-закопатели подобно Н. vespilloides охота за малым позвоночное животное туши, которые они затем закапывают, а затем тщательно готовят в качестве ресурса для размножения личинок - этих туш мало и они недолговечны, но они необходимы для захоронения жуков. репродуктивный успех. Туши являются весьма спорным ресурсом, с проблемами, создаваемыми другими жуками-кладезями и другими видами-падальщиками, а также микробами. разлагатели. Старые туши имеют более высокую микробную нагрузку и, следовательно, имеют более низкое качество в качестве ресурса размножения: личинки, выращенные на этих тушах, меньше по размеру и находятся в худшем состоянии питания - во взрослом возрасте эти жуки также были меньше, что в Н. vespilloides снижает физическую форму.[14] Даниэль Розен и др. продемонстрировал в 2008 году, что Н. vespilloides предпочтительно выбирают более новые тушки (которые, как правило, имеют более низкую микробную нагрузку), а не старые тушки, и, если невозможно получить одну из этих туш более высокого качества, они используют родительский уход до и после вылупления, чтобы уменьшить проблему, создаваемую микробами.[14] Шина Коттер и Ребекка Килнер продемонстрировали, что часть этой антимикробной родительской заботы заключалась в том, что оба родителя смазывали тушку антибактериальным анальным экссудатом: их работа 2009 года продемонстрировала, что, когда жуки сталкиваются с тушей, они усиливают антибактериальную активность своего анального экссудата, активно изменяя его состав. (лизоцим-подобная активность увеличивается, фенолоксидаза активность снижается), и что особенности этой социальной иммунной системы различались между полами: женский экссудат обладает большей антибактериальной активностью, чем мужской; у овдовевших мужчин повышалась антибактериальная активность их экссудата, тогда как у овдовевших женщин наблюдалось снижение.[37]

Коттер и др. Далее они показали, насколько дорого обходится этот социальный иммунный ответ: предоставив самкам туши, зараженные микробами, они обнаружили, что последующее усиление антибактериальной активности привело к снижению репродуктивной продукции на протяжении всей жизни на 16%.[67] Это значительное снижение физической формы из-за увеличения смертность и возрастное снижение плодовитость, объясняет, почему антибактериальная активность экссудата только индуцируется, а не присутствует постоянно.[67] Дальнейшая работа показала, как компромисс существовали между инвестициями в личный иммунитет и вложениями в социальный иммунитет, то есть при травме, Н. vespilloides усиливает его личный иммунный ответ, одновременно снижая его социальный иммунный ответ.[68] Недавно Kilner Group идентифицировали ген, связанный с социальным иммунитетом в Н. vespilloides: скорость выражения Lys6, лизоцим, увеличивается в 1409 раз при разведении и занимает 5967-е место среди наиболее распространенных транскриптов в транскриптом ткани кишечника до 14-го; также было продемонстрировано, что уровни экспрессии Lys6 covary с антибактериальной активностью анального экссудата.[69] Усилия по социальному иммунитету достигают пика в среднем возрасте, в отличие от усилий по повышению или поддержанию личного иммунитета с возрастом при разведении жуков-закопателей.[70]

Экссудат самих личинок также содержит антибактериальные вещества, активность которых достигает пика во время вылупления и снижается с возрастом личинок. Рождение родителей приводит к снижению антибактериальной активности, возможно, из-за необходимости вкладывать энергию в другие более важные задачи, возникающие из-за отсутствия родителей.[71]

Эволюция

Сравнение с личным иммунитетом

Многие исследователи заметили заметные параллели между более знакомыми личными иммунными системами отдельных организмов (например, Т- и В-лимфоциты) и социальной иммунной системы, описанной выше, и это обычно ценится среди экологические иммунологи Эта тщательная сравнительная работа между этими двумя системами повысит понимание эволюции социального иммунитета.[4][5] Хотя конкретные физиологические механизмы, с помощью которых создается иммунитет, резко различаются между индивидуумом и обществом, считается, что на «феноменологическом» уровне принципы паразитарной угрозы и реакции схожи: паразиты должны быть обнаружены быстро, реакции должны различаться в зависимости от паразита, распространение инфекции должно быть ограничено, и различным компонентам человека / общества должны быть предоставлены различные уровни защиты в зависимости от их вклада в относительную приспособленность.[4] Кремер был первым, кто сделал это систематически и разделил иммунологические явления на три категории: защита границ (избегание потребления), сома защита (избегать укоренения в нерепродуктивных компонентах человека / общества) и зародышевый путь защита (избегать заражения репродуктивных компонентов личности / общества). Примеры аналогий из статьи Кремера:

  • Пограничная оборона:
    • Свертывание в раненых кровеносных сосудах человека можно сравнить с поведением специальных муравьёв, закупоривающих вход, в ответ на атаку паразитов.
    • В сердечно-сосудистая система индивидуума можно сравнить с распределением питательных веществ в социальных колониях насекомых, где немного корма, а затем распределяют его по остальной части гнезда
    • Уход за кошками и собаками можно сравнить с аллогрумингом
  • Защита сомы:
    • Гранулемы форма, содержащая заболевания, которые отдельные иммунные системы пытаются устранить; это можно сравнить с социальной инкапсуляцией, наблюдаемой против мелких жуков-ульев у медоносных пчел
    • Апоптоз в ответ на болезнь можно сравнить с убийством инфицированных рабочих или насильственным самоубийством, наблюдаемым в Темноракс
  • Защита зародышевой линии:
    • Особая защита репродуктивных органов (например, крови яичников /гемато-семенниковый барьер, повышенное количество иммунных клеток по сравнению с не репродуктивными органами) можно сравнить с королевской камерой, обнаруженной у социальных насекомых, где из-за центробежного полиэтилена королева (и), а иногда и король (короли) находятся под присмотром молодых рабочих, которые остаются в гнезде всю жизнь и, следовательно, имеют меньшую вероятность заражения паразитами

Другие сходства включают иммунологическую память адаптивная иммунная система у позвоночных и наблюдение, что подобная коллективная память (работающая с еще не объясненным механизмом) встречается в некоторых сообществах насекомых, например физическое лицо Z. angusticollis выживать M. anisopliae значительно чаще заражаются, когда они контактировали с ранее инфицированным сородичем, в результате «социальной передачи иммунитета» или «социальной вакцинации».[4][72] Отторжение трансплантата вызвано чужим основные комплексы гистосовместимости часто считается побочным продуктом, не имеющим эволюционной функции, однако Кремер приводит примеры (такие как колониальная звездная асцидия (Botryllus schlosseri)) где распознавание чужеродных клеток могло развиться как адаптация - если так, то это может быть аналогично системам самопознания у социальных насекомых, которые предотвращают выводной паразитизм и работник полиции поведения, которые подавляют «социальные опухоли».[4] Специфические иммунные клетки в тканях животных «патрулируют» ткани в поисках паразитов, как и особи из касты рабочих в колониях.[4]

Коттер и Килнер утверждают, что не только социальный иммунитет является полезным понятием для использования при изучении основных переходов в эволюции (см. Ниже), но и само происхождение социальных иммунных систем может считаться важным переходом.[5]

Роль в эволюции групповой жизни

Переход от одиночной к групповой жизни (идентифицирован Джон Мейнард Смит как один из семи основные переходы в эволюционной истории) принесло с собой множество преимуществ для фитнеса (повышенная бдительность в отношении хищников, выгода для поиска пищи и т. д.) и возможность использовать огромное количество новых экологических ниш, но групповая жизнь также имеет свои подводные камни.[2][73] Многочисленные исследования продемонстрировали увеличение паразитарной нагрузки, передаваемой контактным путем, с увеличением размера группы,[1][73] Таким образом, было проведено исследование роли социального иммунитета в эволюции ранней групповой жизни. Уже существуют эмпирические данные, полученные от обоих межвидовой и внутривидовой сравнительные исследования показывают, что увеличение плотности населения приводит к увеличению личных иммунных усилий (профилактика в зависимости от плотности).[74][75][76] Тем не менее, есть также убедительные доказательства того, что эволюция социального иммунитета приводит к компромиссу между усилиями по личным иммунным ответам и усилиями по социальным иммунным ответам - физиологические и геномные исследования показали, что социальные условия могут приводить к снижению личного иммунитета. усилие.[1] Личный иммунитет австралийской чумной саранчи (Chortoicetes terminifera) уменьшается при увеличении плотности населения и увеличивается при искусственной изоляции.[77] Геномный исследования показывают, что инфицированные одиночные С. грегария экспрессируют больше генов, участвующих в иммунитете, чем инфицированные люди в стадной фазе,[78] Бомб террестрис Рабочие также активируют связанные с иммунитетом гены при экспериментальном выделении, и у одиночных насекомых семейств генов, связанных с иммунитетом, в три раза больше, чем у эусоциальных медоносных пчел.[79]

Жоэль Менье утверждал, что две, казалось бы, противоречивые взаимосвязи между личным иммунным усилием и плотностью популяции были функцией двух предположений, подразумеваемых в предсказании, что должна быть отрицательная корреляция между личным иммунным усилием и групповой жизнью:

  1. «Групповая жизнь всегда связана с проявлением социального иммунитета» - это неверно; рабочие термиты (Z. angusticollis) не различают инфицированных и неинфицированных сородичей, колонии муравьев фараона (Monomorium pharaonis) предпочитают перемещаться в зараженные гнезда вместо неинфицированных и королевы древесных муравьев (Formica paralugubris) не отталкиваются, а фактически привлекаются к местообитаниям, зараженным энтамопатогенными грибами.[1]
  2. «Социальные иммунные реакции обходятся производителям дорого» - только у одного вида, Nicrophorus vespilloides, это предположение было проверено[1] - бактериальный вызов личиночному ресурсу привел к социальному иммунному ответу матери, и этот ответ действительно привел к снижению репродуктивного успеха в течение всей жизни (т.е. это было дорого).[67]

Сообщая, что необходимы дальнейшие исследования множества различных эусоциальных и неэусоциальных таксонов, чтобы лучше оценить обоснованность этих предположений, Менье отмечает, что существование компромисса между личным и социальным иммунитетом может быть замаскировано или ошибочно `` обнаружено '' в популяция / вид из-за индивидуальной изменчивости (например, особи низкого качества могут быть не в состоянии позволить себе относительно высокие инвестиции в обе иммунные системы), и, таким образом, рекомендует контролировать внутреннее качество особей, если нужно сделать достоверные выводы.[1]

Чтобы оценить, какие современные знания о социальных иммунных системах позволяют предположить, является ли социальный иммунитет побочным продуктом или движущей силой сложной групповой жизни, Менье выделил 30 различных механизмов социального иммунитета, обнаруженных у эусоциальных насекомых, и искал аналоги им у досоциальных и одиночных насекомых.[1] Подтверждая гипотезу о том, что социальный иммунитет был движущей силой, а не побочным продуктом сложной групповой жизни, 10 механизмов имели аналоги у досоциальных насекомых и 4 - у одиночных видов (хотя это не означает, что некоторые механизмы могут развиваться как побочный продукт).[1] Доказательства того, что механизмы социального иммунитета выбираются, по крайней мере, в какой-то мере из-за коллективных выгод, однако, отсутствуют - возможно, из-за сложности отделения иммунных преимуществ от других преимуществ, которые часто предоставляют механизмы социального иммунитета (например, аллогруминг подавляет образование эктопаразитов, но также повышает точность распознавания спарившихся по гнезду из-за совместного использования и, таким образом, гомогенизации химических сигнатур между членами группы), а также сложности экспериментального разделения прямой и косвенной приспособленности, что усиливается в эусоциальных таксонах, где преобладают стерильные / не репродуктивные особи.[1] Дополнительные исследования досоциальных таксонов позволили бы филетическому анализу восстановить реальный путь эволюции, по которому пошли различные механизмы социального иммунитета.[1]

Роль в развитии полиандрии

Происхождение многомужество в природе и его адаптивная ценность является предметом постоянных споров в эволюционная биологияотчасти из-за, по-видимому, многочисленных затрат, которые он возлагает на самок - дополнительных энергетических и временных затрат на воспроизводство, повышенного риска хищничества, повышенного риска заболеваний, передающихся половым путем, и повышенного риска физического вреда, вызванного совокуплением / сексуальным принуждением - для общественных насекомых, эффекты полиандрии на членов колонии коэффициент родства также важно, так как уменьшение родства рабочих ограничивает возможности родственного отбора для поддержания сверхкооперативного поведения, которое жизненно важно для успеха колонии.[80][81] Одна из гипотез эволюции полиандрии основана на устойчивости к болезням, которую якобы приносит увеличение генетического разнообразия для группы, и растущее количество данных из таксонов насекомых поддерживает эту гипотезу, некоторые из которых обсуждались выше.[80][82]

Концепция

Уровни [нулевого иммунитета] в обществах. Каждый член группы имеет свой индивидуальный иммунитет (эллипс), который включает: (i) его физиологический иммунитет. иммунная система, который может включать либо только врожденный (I) иммунный компонент (например, как в беспозвоночные), а также приобретенный (A) иммунный компонент (например, как в позвоночные), и (ii) его антипаразитарный поведение (B, темно-серый). В социальных группах дополнительный уровень социального иммунитета возникает из коллективной защиты (бледно-серый, пунктирная линия) членов группы, например взаимный санитарный уход (стрелки; адаптировано из Cremer & Sixt.[83]).

Социальный иммунитет - это эволюция дополнительного уровня иммунитета в колониях эусоциальный насекомые (некоторые пчелы и осы, все муравьи и термиты).[83][84][85] Социальный иммунитет включает коллективную защиту от болезней в других стабильных обществах, включая приматы,[86] а также был расширен, чтобы включить другие социальные взаимодействия, такие как родительская забота.[87] Это недавно разработанная концепция.[88]

Схема, изображающая перекрывающийся характер различных компонентов коллективной защиты от болезней.

Социальный иммунитет обеспечивает комплексный подход к изучению болезнь динамика в обществах, сочетающая в себе поведение и физиологию (включая процессы на молекулярном уровне) всех членов группы и их социальные взаимодействия. Тем самым он связывает поля социальная эволюция и экологическая иммунология. Социальный иммунитет также влияет эпидемиология, так как это может повлиять как на течение инфекции на индивидуальном уровне, так и на распространение болезни в группе.

Социальный иммунитет отличается от аналогичных явлений, которые могут происходить в группах, которые не являются по-настоящему социальными (например, пастушьи животные). К ним относятся (i) профилактика, зависящая от плотности,[89] что является усилением индивидуального иммунитета членов группы в условиях временной скученности, и (ii) коллективный иммунитет, что является защитой восприимчивые люди в противном случае невосприимчивый группа, в которой патогены не могут распространяться из-за высокого соотношения иммунных и восприимчивых хозяев.[84] Кроме того, хотя социальный иммунитет может быть достигнут за счет поведенческой, физиологической или организационной защиты, эти компоненты не исключают друг друга и часто перекрываются. Например, организационная защита, такая как измененная сеть взаимодействия, влияющая на распространение болезни, возникает в результате химических и поведенческих процессов.[90]

Риск заболевания в социальных группах

Считается, что социальность, хотя и очень успешный образ жизни, увеличивает индивидуальный риск заражения болезнью просто потому, что тесный контакт с сородичи является ключевым путем передачи инфекционные заболевания.[91] Поскольку социальные организмы часто плотно сгруппированы и демонстрируют высокий уровень взаимодействия, патогены могут легче передаваться от инфекционных к восприимчивым людям.[92] Интимные взаимодействия, часто встречающиеся у социальных насекомых, такие как разделение пищи посредством срыгивания, являются дополнительными возможными путями передачи патогенов.[88] Поскольку члены социальных групп обычно тесно связаны, они с большей вероятностью будут восприимчивы к одним и тем же патогенам.[93] Этот эффект усугубляется, когда присутствуют перекрывающиеся поколения (например, в колониях социальных насекомых и группах приматов), что способствует горизонтальная передача возбудителей болезней от старшего поколения к следующему.[93] В случае видов, которые живут в гнездах / норах, стабильные гомеостатические температура и влажность могут создать идеальные условия для роста патогенов.[93]

Риск заболевания дополнительно зависит от экология. Например, многие социальные насекомые гнездятся и кормятся в местах обитания, богатых патогенами, таких как почва или гниющая древесина, подвергая их воздействию множества вредных организмов. микропаразиты, например грибы, бактерии, вирусы и макропаразиты, например клещи и нематоды.[93] Кроме того, общие пищевые ресурсы, такие как цветы, могут служить очагами болезней для социальных насекомых. опылители, продвигая как межвидовой и внутривидовой передача патогенов.[94][95] Это может быть фактором, способствующим распространению инфекционных заболеваний пчел.

Таким образом, все эти факторы в совокупности могут способствовать быстрому распространению болезни после вспышки, и, если передача не контролируется, эпизоотический (животное эпидемия) может привести. Следовательно, социальный иммунитет развился, чтобы уменьшить и смягчить этот риск.

Компоненты социального иммунитета в сообществах насекомых

Гигиена гнезда

Социальные насекомые выработали целый ряд санитарных норм поведения, чтобы содержать свои гнезда в чистоте, тем самым снижая вероятность закрепления и распространения паразитов в колонии.[88] Такое поведение можно использовать либо профилактически, или активно, по запросу. Например, социальные насекомые могут включать в свое гнездо материалы с антимикробными свойствами, такие как хвойные деревья. смола,[96][97] или фекальные гранулы, содержащие симбионт полученный противомикробные препараты.[98][99][100][101] Эти материалы уменьшают рост и плотность многих вредных бактерий и грибков. Противомикробные вещества также можно производить самостоятельно. Было показано, что секреция метаплевральных желез муравьев и летучие химические компоненты, вырабатываемые термитами, подавляют прорастание и рост грибов.[102][103][104][105][106] Еще одним важным компонентом гигиены гнезд является обращение с отходами, которое включает строгое пространственное разделение чистых участков гнезд и свалок.[88] Колонии социальных насекомых часто сбрасывают свои отходы за пределами гнезда или в специальные отсеки, включая камеры для отходов для остатков пищи, «туалеты» для дефекации.[107] и «кладбища», куда помещаются мертвые особи, что снижает вероятность передачи паразитов от потенциально инфицированных трупы.[108][109][110][111][112] Также важно, где социальные насекомые размещают свои отходы. Например, муравьи-листорезы, живущие в ксерических условиях, откладывают свои отходы за пределами гнезда, тогда как виды, живущие в тропиках, обычно хранят их в специальных камерах внутри гнезда. Было высказано предположение, что эта разница связана с вероятностью того, что внешняя среда снижает или усиливает рост микробов.[113] Для муравьев, живущих ксериками, размещение отходов на улице будет сдерживать распространение инфекционных материалов, так как микробы обычно погибают в жарких и сухих условиях. С другой стороны, размещение отходов в теплой и влажной среде будет способствовать росту микробов и передаче болезней, поэтому для муравьев, живущих в темах, может быть безопаснее содержать свои отходы в гнезде. Пчелы развили способность активно поддерживать постоянную температуру в своих ульях для обеспечения оптимального развития расплода. При воздействии Ascoshpaera apis- термочувствительный грибковый патоген, вызывающий образование мелового расплода, медоносные пчелы повышают температуру соты расплода, тем самым создавая условия, препятствующие росту патогена. Эта «социальная лихорадка» проводится перед симптомы болезни выражены и поэтому могут рассматриваться как превентивная мера, позволяющая избежать вспышек мелового расплода в колонии.[114]

Санитарный уход за членами группы

Социальные насекомые проводят уход, чтобы механически удалить инфекционные стадии патогенов (зеленые точки) с поверхности тела подвергшихся воздействию членов группы (таких как личинки) и применить противомикробные химические вещества, такие как их яд, богатый муравьиной кислотой, который подавляет рост патогенов.[115]

Санитарный уход снижает риск заражения членов группы и может замедлить течение болезни. Например, уход - первая линия защиты от патогенов, инфицированных извне, таких как энтомопатогенные грибы, чьи инфекционные конидии может быть удален механически путем самостоятельного и аллогруминг (социальный уход) для предотвращения заражения. Поскольку конидии таких грибов сначала слабо прикрепляются к кутикуле хозяина,[116] Уход может значительно снизить количество инфекционных стадий.[117][118] Хотя уход также часто выполняется в отсутствие патогена, это адаптивный ответ, при котором частота и продолжительность ухода (собственного и алло) возрастают при воздействии патогена. Было показано, что у нескольких видов социальных насекомых аллогруминг зараженных рабочих значительно улучшает выживаемость по сравнению с одинокими рабочими, которые могут проводить только самостоятельный уход.[119][120][121][122]

В случае с муравьями патогены, достаточно крупные, чтобы их можно было удалить путем ухода, сначала собираются в инфрабуккальный карман (находящийся во рту), что предотвращает попадание патогенов в пищеварительную систему.[118] В кармане они могут быть смешанными выделениями губных желез или с ядом, который муравьи подхватили в рот. Эти соединения снижают жизнеспособность прорастания, делая конидии неинфекционными при их последующем изгнании в виде инфрабуккальных гранул.[118] В случае термитов патогены, удаленные во время ухода, не фильтруются перед попаданием в кишечник, а проходят через пищеварительный тракт. Симбиотические микроорганизмы в задней кишке термитов также способны дезактивировать патогены, делая их неинфекционными при выделении из организма.[123]

В дополнение к уходу социальные насекомые могут наносить антимикробные соединения, полученные от хозяина и симбионта, на себя и друг друга, чтобы подавлять рост или прорастание патогенов.[110][118][124] У муравьев применение противомикробных препаратов часто проводят вместе с уходом за ними, чтобы обеспечить одновременное механическое удаление и химическую обработку патогенов.[118][125] У муравьев яд может попадать в рот через ацидопор (выход ядовитой железы на кончике живота) и накапливаться во рту для перераспределения во время ухода.[118] В муравье Lasius neglectus, яд, производимый ацидопор состоит в основном из Муравьиная кислота (60%), но также содержит уксусная кислота (2%). Анализы ингибирования ядовитой капли против грибкового патогена Метаризиум обнаружили, что муравьиная кислота сама по себе существенно снижает жизнеспособность грибковых конидий, но все компоненты яда работают. синергетически для подавления жизнеспособности конидий на 96%.[118]

Работа с зараженными членами группы

Зараженные люди и больные трупы представляют особый риск для социальных насекомых, поскольку они могут выступать источником инфекции для остальной части колонии.[117][126][127] Как упоминалось выше, мертвых товарищей по гнезду обычно удаляют из гнезда, чтобы снизить потенциальный риск передачи болезни.[112] Зараженные или нет, муравьи, которые находятся на грани смерти, также могут добровольно покинуть колонию, чтобы ограничить этот риск.[128][129] Медоносные пчелы могут уменьшить социальное взаимодействие с зараженными товарищами по гнезду,[130] активно вытаскивать их из улья,[131] и может вообще запретить им вход.[132] «Гигиеническое поведение» - это специфическое удаление зараженного расплода из колонии, о котором сообщалось как у медоносных пчел, так и у муравьев.[120][133] У медоносных пчел были искусственно отобраны колонии, чтобы быстрее выполнять это поведение. Эти «гигиеничные» ульи улучшают показатели выздоровления после заражения расплода, поскольку чем раньше зараженный выводок удаляется, тем меньше вероятность того, что он уже стал заразным.[126] Каннибализм инфицированных товарищей по гнезду является эффективным поведением термитов, поскольку проглоченный инфекционный материал разрушается антимикробными ферментами, присутствующими в их кишечнике.[110][123][134] Эти ферменты функционируют, разрушая, например, клеточные стенки патогенных грибов, и вырабатываются как самим термитом, так и их кишечной микробиотой.[123] Если трупов слишком много, чтобы их можно было каннибализировать, термиты вместо этого хоронят их в гнезде. Подобно удалению муравьев и пчел, при этом изолируются трупы, содержащие патоген, но не предотвращается их размножение.[110] Некоторые грибковые патогены (например, Офиокордицепс, Пандора) заставляют своих муравьев-хозяев покинуть гнездо и взбираться по стеблям растений, окружающих колонию.[135] Там, прикрепившись к стеблю, они умирают и обрушивают новые споры на здоровых фуражиров.[136] Чтобы бороться с этими грибами, здоровые муравьи активно ищут трупы на стеблях растений и пытаются удалить их, прежде чем они успеют выпустить свои споры.[137]

Иммунизация на уровне колоний

Иммунизация сокращенный восприимчивость паразиту при вторичном воздействии того же паразита. Последнее десятилетие показало, что иммунизация проводится в беспозвоночные и активен против широкого спектра паразитов. Это происходит в двух формах: (i) специфическая иммунная инициация конкретного паразита или (ii) общая иммунная регуляция, которая способствует неспецифической защите от широкого круга паразитов. В любом случае механизмы, лежащие в основе иммунизации беспозвоночных, все еще остаются неясными. У социальных животных иммунизация не ограничивается индивидуальным уровнем, но может также происходить на уровне общества посредством «социальной иммунизации».[84] Социальная иммунизация происходит, когда некоторая часть членов группы подвергается воздействию паразита, что затем приводит к защите всей группы при вторичном контакте с тем же паразитом. Социальная иммунизация до сих пор описана в термит из сырого дерева-грибковая система,[138] а садовый муравей-грибковая система[139][140] и плотник муравей–Бактериальная система.[141] Во всех случаях социальный контакт с индивидуумами, подвергшимися воздействию патогена, способствовал снижению восприимчивости их сородичей (увеличению выживаемости) при последующем воздействии того же патогена. В муравейнике [140] и термит-гриб [142] Было показано, что социальная иммунизация вызывается переносом грибковых конидий во время аллогруминга от подвергшихся воздействию насекомых к товарищам по гнезду, выполняющим уход. Это заражение привело к низкому уровню заражения грибком у сородичей, что стимулировало их иммунную систему и защищало их от последующего летального воздействия того же патогена. Этот метод иммунизации имеет параллели вариоляция, ранняя форма человека вакцинация, которые использовали живые патогены для защиты пациентов, например, от оспа [140]

Организационная защита

Считается, что контролируемые взаимодействия между членами колонии посредством пространственной, поведенческой и временной сегрегации ограничивают передачу болезней.

Организационная защита от болезней - или организационный иммунитет - относится к моделям социальных взаимодействий, которые гипотетически могут смягчить передачу болезни в социальной группе.[90] Поскольку передача болезни происходит через социальные взаимодействия, ожидается, что изменения в типе и частоте этих взаимодействий будут влиять на распространение болезни.[143] Предполагается, что организационный иммунитет будет иметь как конститутивный, так и индуцированный компоненты. Врожденная организационная подструктура колоний социальных насекомых может обеспечить конституционную защиту наиболее ценных членов колонии, маток и выводков, поскольку болезнь будет сдерживаться внутри подгрупп. Колонии социальных насекомых разделены на рабочие группы, которые подвержены различным опасностям заболеваний, где молодые и репродуктивные особи минимально взаимодействуют с рабочими, выполняющими задачи с более высоким риском заболеваний (например, собирателями).[88][144] Эта сегрегация может возникнуть в результате физических свойств гнезда.[145] или различия в использовании пространства людьми.[146] Это также может быть результатом взаимодействий, связанных с возрастом или задачами.[147] Различные модели активности между членами группы (например, люди с относительно большим количеством взаимодействий или большим количеством партнеров по взаимодействию) также были предположены как влияющие на распространение болезни.[148] Кроме того, предполагается, что социальные насекомые могут и дальше изменять свое сети взаимодействия при поступлении болезни в колонию. Однако гипотеза об организационном иммунитете в настоящее время в основном поддерживается теоретическими моделями и требует эмпирической проверки.[90]

Рекомендации

  1. ^ а б c d е ж грамм час я j k л м п о п q р s т ты v ш Икс у z аа Менье, Дж. (2015). «Социальный иммунитет и эволюция группового проживания насекомых». Философские труды Королевского общества B: биологические науки. 370 (1669): 20140102. Дои:10.1098 / rstb.2014.0102. ЧВК 4410369. PMID 25870389.
  2. ^ а б c d е ж грамм час я j k л м п о п q Кремер, Сильвия; Армитаж, Софи А.О .; Шмид-Хемпель, Пол (2007). «Социальный иммунитет». Текущая биология. 17 (16): R693 – R702. Дои:10.1016 / j.cub.2007.06.008. PMID 17714663. S2CID 7052797.
  3. ^ Уилсон-Рич, Ноа; Марла Спивак; Нина Х. Фефферман; Филип Т. Старкс (2009). «Генетическое, индивидуальное и групповое содействие устойчивости к болезням в сообществах насекомых». Ежегодный обзор энтомологии. 54 (1): 405–423. Дои:10.1146 / annurev.ento.53.103106.093301. PMID 18793100.
  4. ^ а б c d е ж грамм Кремер, Сильвия; Сикст, Майкл (12 января 2009 г.). «Аналогии в эволюции индивидуального и социального иммунитета». Философские труды Королевского общества B: биологические науки. 364 (1513): 129–142. Дои:10.1098 / rstb.2008.0166. ЧВК 2666697. PMID 18926974.
  5. ^ а б c d е ж грамм Cotter, S.C .; Килнер, Р. М. (01.07.2010). «Личный иммунитет против социального иммунитета». Поведенческая экология. 21 (4): 663–668. Дои:10.1093 / beheco / arq070.
  6. ^ а б c Виейра-Нето, Э. Х. М .; Mundim, F. M .; Васконселос, Х. Л. (1 августа 2006 г.). «Автостоп поведение муравьев-листорезов: экспериментальная оценка трех гипотез». Насекомые Sociaux. 53 (3): 326–332. Дои:10.1007 / s00040-006-0876-7. S2CID 40707063.
  7. ^ а б Waddington, Keith D .; Ротенбюлер, Уолтер К. (1 января 1976 г.). «Поведение, связанное с синдромом лысого и черного у взрослых пчел». Журнал исследований пчеловодства. 15 (1): 35–41. Дои:10.1080/00218839.1976.11099831.
  8. ^ Барабан, Натан Х .; Ротенбухлер, Уолтер К. (1 января 1985 г.). «Различия в агрессивных реакциях рабочих пчел на больных и здоровых пчел в мае и июле». Журнал исследований пчеловодства. 24 (3): 184–187. Дои:10.1080/00218839.1985.11100669.
  9. ^ Griffiths, Hannah M .; Хьюз, Уильям О. Х. (01.08.2010). «Автостоп и удаление микробных загрязнений муравьем-листорезом. Atta Colombica". Экологическая энтомология. 35 (4): 529–537. Дои:10.1111 / j.1365-2311.2010.01212.x.
  10. ^ Эпски, Нэнси Д .; Капинера, Джон Л. (1988-10-01). «Эффективность энтомогенных нематод Steinernema feltiae Против подземного термита, Reticulitermes tibialis (Isoptera: Rhinotermitidae) ". Журнал экономической энтомологии. 81 (5): 1313–1317. Дои:10.1093 / jee / 81.5.1313.
  11. ^ Mburu, D. M .; Очола, Л .; Maniania, N.K .; Njagi, P.G.N .; Gitonga, L.M .; Ndung'u, M. W .; Wanjoya, A.K .; Хассанали, А. (2009-09-01). «Взаимосвязь между вирулентностью и репеллентностью энтомопатогенных изолятов Metarhizium anisopliae и Боверия бассиана термиту Macrotermes michaelseni" (PDF). Журнал физиологии насекомых. 55 (9): 774–780. Дои:10.1016 / j.jinsphys.2009.04.015. PMID 19442668.
  12. ^ Чжоу, Синьшэн; Кая, Гарри К .; Heungens, Курт; Гудрич-Блер, Хайди (01.12.2002). «Ответ муравьев на сдерживающий фактор (факторы), продуцируемый симбиотическими бактериями энтомопатогенных нематод». Прикладная и экологическая микробиология. 68 (12): 6202–6209. Дои:10.1128 / AEM.68.12.6202-6209.2002. ЧВК 134438. PMID 12450845.
  13. ^ Kramm, Kenneth R .; Уэст, Дэвид Ф .; Рокенбах, Питер Г. (1982-07-01). «Патогены термитов: перенос энтомопатогена. Metarhizium anisopliae между Ретикулитермес sp. термиты ». Журнал патологии беспозвоночных. 40 (1): 1–6. Дои:10.1016/0022-2011(82)90029-5.
  14. ^ а б c Розен, Д. Э .; Engelmoer, D. J. P .; Смисет П. Т. (18 ноября 2008 г.). «Антимикробные стратегии при разведении жуков-падалок». Труды Национальной академии наук. 105 (46): 17890–17895. Дои:10.1073 / pnas.0805403105. ЧВК 2584725. PMID 19001269.
  15. ^ Йек, Сзе Хуэй; Мюллер, Ульрих Г. (01.11.2011). «Метаплевральная железа муравьев». Биологические обзоры. 86 (4): 774–791. Дои:10.1111 / j.1469-185X.2010.00170.x. PMID 21504532.
  16. ^ а б Tranter, C .; Graystock, P .; Shaw, C .; Lopes, J. F. S .; Хьюз, У. О. Х. (13 декабря 2013 г.). «Санитарная обработка крепости: защита муравьиного расплода и материала гнезд рабочими антибиотиками» (PDF). Поведенческая экология и социобиология. 68 (3): 499–507. Дои:10.1007 / s00265-013-1664-9. S2CID 1531677.
  17. ^ Chen, J .; Хендерсон, G .; Grimm, C.C .; Lloyd, S.W .; Лайне, Р. А. (1998-04-09). «Термиты окуривают свои гнезда нафталином». Природа. 392 (6676): 558–559. Дои:10.1038/33305. S2CID 4419882.
  18. ^ Rosengaus, Rebeca B .; Гулдин, Мэтью Р .; Траниелло, Джеймс Ф. А. (01.10.1998). «Ингибирующее действие фекальных гранул термитов на прорастание спор грибов». Журнал химической экологии. 24 (10): 1697–1706. Дои:10.1023 / А: 1020872729671. S2CID 31041088.
  19. ^ а б Кристе, Филипп; Опплигер, Энн; Банкала, Франческо; Кастелла, Грегуар; Шапюиза, Мишель (01.01.2003). «Доказательства коллективного лечения муравьев». Письма об экологии. 6 (1): 19–22. Дои:10.1046 / j.1461-0248.2003.00395.x.
  20. ^ Rosengaus, Rebeca B .; Lefebvre, Michele L .; Траниелло, Джеймс Ф. А. (01.01.2000). "Ингибирование прорастания спор грибов путем Насутитермес: Доказательства возможной антисептической роли солдатских защитных секретов ». Журнал химической экологии. 26 (1): 21–39. Дои:10.1023 / А: 1005481209579. S2CID 42501644.
  21. ^ а б Хайнце, Юрген; Вальтер, Бартош (09.02.2010). «Отмирающие муравьи покидают свои гнезда, чтобы умереть в социальной изоляции». Текущая биология. 20 (3): 249–252. Дои:10.1016 / j.cub.2009.12.031. PMID 20116243. S2CID 10207273.
  22. ^ а б Ховард, Деннис Ф .; Чинкель, Вальтер Р. (1 января 1976 г.). «Аспекты некрофорного поведения у завезенных красным огненных муравьев», Solenopsis invicta". Поведение. 56 (1): 157–178. Дои:10.1163 / 156853976X00334.
  23. ^ Чхве, Донг-Хван; Миллар, Джоселин Дж .; Руст, Майкл К. (19 мая 2009 г.). «Химические сигналы, связанные с жизнью, подавляют некрофорез у аргентинских муравьев». Труды Национальной академии наук. 106 (20): 8251–8255. Дои:10.1073 / pnas.0901270106. ЧВК 2688878. PMID 19416815.
  24. ^ а б c d е Сунь, Цянь; Чжоу, Сюгуо (2013). "Управление трупами социальных насекомых" (PDF). Международный журнал биологических наук. 9 (3): 313–321. Дои:10.7150 / ijbs.5781. ЧВК 3619097. PMID 23569436.
  25. ^ Renucci, M .; Tirard, A .; Провост, Э. (07.08.2010). "Сложное поведение предприятия в Темноторакс lichtensteini колонии муравьев: от поведения закапывания трупов до некрофорного поведения ». Насекомые Sociaux. 58 (1): 9–16. Дои:10.1007 / s00040-010-0109-у. S2CID 27351073.
  26. ^ Шувенк, Томас; Су, Нан-Яо (28 марта 2012 г.). «Когда подземные термиты бросают вызов правилам грибковой эпизоотии». PLOS ONE. 7 (3): e34484. Дои:10.1371 / journal.pone.0034484. ЧВК 3314638. PMID 22470575.
  27. ^ Вишер, П. Кирк (1983-11-01). "Способ смерти медоносной пчелы: некрофорное поведение в Apis mellifera колонии ». Поведение животных. 31 (4): 1070–1076. Дои:10.1016 / S0003-3472 (83) 80014-1. S2CID 53181970.
  28. ^ а б Уоддингтон, Сара Дж .; Хьюз, Уильям О. Х. (09.03.2010). "Управление отходами муравья-листореза Acromyrmex echinatior: роль размера, возраста и пластичности рабочего ». Поведенческая экология и социобиология. 64 (8): 1219–1228. Дои:10.1007 / s00265-010-0936-х. S2CID 7178902.
  29. ^ Баллари, Себастьян; Фарджи-Бренер, Алехандро Г .; Тадей, Мариана (17 января 2007 г.). "Управление отходами у муравьев-листорезов Acromyrmex lobicornis: Разделение труда, агрессивное поведение и расположение внешних мусорных свалок ». Журнал поведения насекомых. 20 (1): 87–98. Дои:10.1007 / s10905-006-9065-9. S2CID 33910041.
  30. ^ Харт, Адам Дж .; Ратниекс, Фрэнсис Л. В. (2001). «Разделение задач, разделение труда и разделение гнезд позволяют коллективно изолировать опасные отходы от муравьев-листорезов. Атта цефалоты". Поведенческая экология и социобиология. 49 (5): 387–392. Дои:10.1007 / s002650000312. S2CID 15180164.
  31. ^ Chouvenc, Thomas; Efstathion, Caroline A .; Эллиотт, Моника Л .; Су, Нан-Яо (07.11.2013). «Повышенная сопротивляемость болезням, возникающая из фекального гнезда подземного термитника». Труды Лондонского королевского общества B: биологические науки. 280 (1770): 20131885. Дои:10.1098 / rspb.2013.1885. ЧВК 3779336. PMID 24048157.
  32. ^ Кох, Хауке; Шмид-Хемпель, Пол (29 ноября 2011 г.). «Социально передаваемая кишечная микробиота защищает шмелей от кишечных паразитов». Труды Национальной академии наук. 108 (48): 19288–19292. Дои:10.1073 / pnas.1110474108. ЧВК 3228419. PMID 22084077.
  33. ^ а б c d Neumann, P .; Pirk, C .; Hepburn, H .; Solbrig, A .; Ратниекс, Ф .; Elzen, P .; Бакстер, Дж. (2001-05-01). "Социальная инкапсуляция паразитов жуков колониями медоносных пчел мыса (Apis mellifera capensis Эш.) ". Naturwissenschaften. 88 (5): 214–216. Дои:10.1007 / s001140100224. PMID 11482434. S2CID 1428187.
  34. ^ Rosengaus, Rebeca B .; Мид, Керри; Гребень, Уильям С. Ду; Бенсон, Райан В .; Годой, Вероника Г. (2013-11-23). «Санация гнезда дефекацией: противогрибковые свойства фекалий древесных тараканов». Naturwissenschaften. 100 (11): 1051–1059. Дои:10.1007 / s00114-013-1110-х. PMID 24271031. S2CID 961064.
  35. ^ а б Cardoza, Yasmin J .; Klepzig, Kier D .; Раффа, Кеннет Ф. (01.12.2006). «Бактерии в ротовой секреции эндофитных насекомых подавляют антагонистические грибы». Экологическая энтомология. 31 (6): 636–645. Дои:10.1111 / j.1365-2311.2006.00829.x.
  36. ^ Уэст, Мэри Джейн; Александр, Ричард Д. (19 января 1963 г.). "Субсоциальное поведение роющего сверчка Anurogryllus muticus (De Geer) Orthoptera: Gryllidae " (PDF). Научный журнал Огайо. 63 (1).
  37. ^ а б Коттер, Шина С .; Килнер, Ребекка М. (01.01.2010). «Половое разделение защиты антибактериальных ресурсов при разведении жуков-могильников, Nicrophorus vespilloides". Журнал экологии животных. 79 (1): 35–43. Дои:10.1111 / j.1365-2656.2009.01593.x. PMID 19627394.
  38. ^ а б Ой, Дэвид Х .; Перейра, Роберто М. (1 января 1993 г.). "Поведение муравьев и микробные патогены (Hymenoptera: Formicidae)". Флоридский энтомолог. 76 (1): 63–74. Дои:10.2307/3496014. JSTOR 3496014.
  39. ^ Febvay, G .; Decharme, M .; Кермаррек, А. (1984-02-01). «Переваривание хитина губными железами Acromyrmex octospinosus Рейха (Hymenoptera: Formicidae) ". Канадский журнал зоологии. 62 (2): 229–234. Дои:10.1139 / z84-038.
  40. ^ Литтл, Эйнсли Э. Ф .; Мураками, Такахиро; Мюллер, Ульрих Г .; Карри, Кэмерон Р. (2003-11-04). «Инфрабуккальные гранулы грибных муравьев». Naturwissenschaften. 90 (12): 558–562. Дои:10.1007 / s00114-003-0480-х. PMID 14676952. S2CID 23451141.
  41. ^ Rosengaus, Rebeca B .; Максмен, Эми Б .; Coates, Laran E .; Траниелло, Джеймс Ф. А. (1 ноября 1998 г.). "Устойчивость к болезням: преимущество общительности у термитов из сырого дерева Зоотермопсис ангустиколлис (Isoptera: Termopsidae) ». Поведенческая экология и социобиология. 44 (2): 125–134. Дои:10.1007 / s002650050523. S2CID 24148039.
  42. ^ Гамбино, Паркер (1993-01-01). «Антибиотическая активность слюны личинки Веспула Осы ». Журнал патологии беспозвоночных. 61 (1): 110. Дои:10.1006 / jipa.1993.1020.
  43. ^ Мур, Даррелл; Ангел, Дженнифер Э .; Cheeseman, Iain M .; Робинсон, Джин Э .; Фарбах, Сьюзан Э. (1995). «Высокоспециализированная социальная медоносная пчела (Hymenoptera: Apidae)». Журнал поведения насекомых. 8 (6): 855–861. Дои:10.1007 / BF02009512. S2CID 40236926.
  44. ^ Bourke, Andrew F. G .; Франк, Найджел Р. (1995). Социальная эволюция у муравьев. Издательство Принстонского университета. С. 405–406. ISBN 978-0-691-04426-2.
  45. ^ Науг, Дхруба; Смит, Брайан (2007-01-07). «Экспериментально индуцированное изменение инфекционного периода влияет на динамику передачи в социальной группе». Труды Лондонского королевского общества B: биологические науки. 274 (1606): 61–65. Дои:10.1098 / rspb.2006.3695. ЧВК 1679870. PMID 17015337.
  46. ^ Jandt, Jennifer M .; Дорнхаус, Анна (2009-03-01). «Пространственная организация и разделение труда у шмеля». Bombus impatiens". Поведение животных. 77 (3): 641–651. Дои:10.1016 / j.anbehav.2008.11.019. S2CID 378281.
  47. ^ Rosengaus, Rebeca B .; Траниелло, Джеймс Ф. (2001-11-01). "Восприимчивость к болезням и адаптивный характер демографии колоний термитов из сырого дерева Зоотермопсис ангустиколлис". Поведенческая экология и социобиология. 50 (6): 546–556. Дои:10.1007 / s002650100394. S2CID 40423484.
  48. ^ Прочтите, Джонатан М .; Килинг, Мэтт Дж. (07.04.2003). «Эволюция болезни в сетях: роль контактной структуры». Труды Лондонского королевского общества B: биологические науки. 270 (1516): 699–708. Дои:10.1098 / rspb.2002.2305. ЧВК 1691304. PMID 12713743.
  49. ^ НАУГ, ДХРУБА; КАМАЗИН, СКОТТ (21 апреля 2002 г.). «Роль колонии в передаче патогенов у социальных насекомых». Журнал теоретической биологии. 215 (4): 427–439. Дои:10.1006 / jtbi.2001.2524. PMID 12069487.
  50. ^ Rosengaus, R. B .; Jordan, C .; Lefebvre, M. L .; Траниелло, Дж. Ф. А. (1999-11-01). «Патогенетическое тревожное поведение у термитов: новая форма общения у социальных насекомых». Die Naturwissenschaften. 86 (11): 544–548. Дои:10.1007 / s001140050672. PMID 10551951. S2CID 35780457.
  51. ^ Майлз, Т. (01.01.2002). "Тревога, агрегирование и защита от Reticulitermes flavipes в ответ на естественный изолят Metarhizium anisopliae". Социобиология. 40 (2).
  52. ^ Arathi, H.s .; Бернс, я; Спивак, М. (2000-04-01). «Этология гигиенического поведения медоносной пчелы. Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae): Поведенческий репертуар гигиенических пчел ». Этология. 106 (4): 365–379. Дои:10.1046 / j.1439-0310.2000.00556.x.
  53. ^ а б Лирш, Стефан; Шмид-Хемпель, Пол (7 февраля 1998 г.). «Генетическая изменчивость в колониях социальных насекомых снижает паразитарную нагрузку». Труды Лондонского королевского общества B: биологические науки. 265 (1392): 221–225. Дои:10.1098 / rspb.1998.0285. ЧВК 1688877.
  54. ^ Сили, Томас Д .; Тарпи, Дэвид Р. (2007-01-07). «Беспорядочные половые связи королевы снижает заболеваемость пчелиных семей». Труды Лондонского королевского общества B: биологические науки. 274 (1606): 67–72. Дои:10.1098 / rspb.2006.3702. ЧВК 1679871. PMID 17015336.
  55. ^ Wilfert, L .; Gadau, J .; Шмид-Хемпель, П. (2007-01-01). «Различия в скорости геномной рекомбинации среди таксонов животных и случай социальных насекомых». Наследственность. 98 (4): 189–197. Дои:10.1038 / sj.hdy.6800950. PMID 17389895.
  56. ^ ван Баален, Минус; Бикман, Мадлен (01.04.2006). «Стоимость и преимущества генетической неоднородности устойчивости к паразитам у социальных насекомых». Американский натуралист. 167 (4): 568–577. Дои:10.1086/501169. PMID 16670998.
  57. ^ Starks, P.T .; Blackie, C.A .; Сили, Т. Д. (2000-05-01). «Лихорадка пчелиных семей». Die Naturwissenschaften. 87 (5): 229–231. Дои:10.1007 / s001140050709. PMID 10883439. S2CID 42047405.
  58. ^ Боос, Стефан; Менье, Жоэль; Пишон, Самуэль; Келликер, Матиас (01.07.2014). «Материнская помощь обеспечивает противогрибковую защиту яиц в европейской уховертке». Поведенческая экология. 25 (4): 754–761. Дои:10.1093 / beheco / aru046.
  59. ^ Белл, Уильям Дж .; Roth, Louis M .; Налепа, Кристина А. (26.06.2007). Тараканы: экология, поведение и естествознание. JHU Press. п. 82. ISBN 978-0-8018-8616-4.
  60. ^ Данбар, Р.И.М. (1991). «Функциональное значение социального ухода у приматов». Folia Primatologica. 57 (3): 121–131. Дои:10.1159/000156574.
  61. ^ Уилкинсон, Джеральд С. (1986-12-01). "Социальный уход у обыкновенной летучей мыши-вампира, Desmodus rotundus". Поведение животных. 34 (6): 1880–1889. CiteSeerX 10.1.1.539.5104. Дои:10.1016 / S0003-3472 (86) 80274-3. S2CID 11214563.
  62. ^ Кимура, Рикако (1998). «Взаимный уход и предпочтительные партнерские отношения в отряде свободных лошадей». Прикладная наука о поведении животных. 59 (4): 265–276. Дои:10.1016 / s0168-1591 (97) 00129-9.
  63. ^ Spruijt, B.M .; van Hooff, J. A .; Гиспен, В. Х. (1 июля 1992 г.). «Этология и нейробиология грумингового поведения». Физиологические обзоры. 72 (3): 825–852. Дои:10.1152 / физрев.1992.72.3.825. HDL:1874/3750. PMID 1320764.
  64. ^ Лафума, Люсиль; Lambrechts, Marcel M; Раймонд, Мишель (2001-11-01). «Ароматные растения в птичьих гнездах как защита от летающих кровососущих насекомых?». Поведенческие процессы. 56 (2): 113–120. Дои:10.1016 / S0376-6357 (01) 00191-7. PMID 11672937. S2CID 43254694.
  65. ^ Мэсси, Рут С; Павлин, Шэрон Дж (2002). «Антибиотикоустойчивые субпопуляции патогенных бактерий. Золотистый стафилококк оказывать сопротивление всего населения ". Текущая биология. 12 (20): R686 – R687. Дои:10.1016 / s0960-9822 (02) 01205-8. PMID 12401183. S2CID 17220481.
  66. ^ Reavey, C.E .; Warnock, N.D .; Vogel, H .; Коттер, С. К. (2014-03-01). «Компромисс между личным иммунитетом и размножением у жука-кладезя Nicrophorus vespilloides». Поведенческая экология. 25 (2): 415–423. Дои:10.1093 / beheco / art127. ISSN 1045-2249.
  67. ^ а б c Cotter, S.C .; Topham, E .; Price, A. J. P .; Килнер, Р. М. (01.09.2010). «Затраты на фитнес, связанные с усилением социального иммунного ответа» (PDF). Письма об экологии. 13 (9): 1114–1123. Дои:10.1111 / j.1461-0248.2010.01500.x. PMID 20545735.
  68. ^ Коттер, Шина С .; Littlefair, Joanne E .; Grantham, Peter J .; Килнер, Ребекка М. (01.07.2013). «Прямой физиологический компромисс между личным и социальным иммунитетом» (PDF). Журнал экологии животных. 82 (4): 846–853. Дои:10.1111/1365-2656.12047. PMID 23363060.
  69. ^ Палмер, Уильям Дж .; Дуарте, Ана; Шредер, Мэтью; День, Джонатан П .; Килнер, Ребекка; Джиггинс, Фрэнсис М. (27 января 2016 г.). "Ген, связанный с социальным иммунитетом у жука-кладезя Nicrophorus vespilloides". Proc. R. Soc. B. 283 (1823): 20152733. Дои:10.1098 / rspb.2015.2733. ЧВК 4795035. PMID 26817769.
  70. ^ Reavey, Catherine E .; Warnock, Neil D .; Гарбетт, Эми П .; Коттер, Шина С. (01.10.2015). «Старение личного и социального иммунитета: стареют ли иммунные черты с одинаковой скоростью?». Экология и эволюция. 5 (19): 4365–4375. Дои:10.1002 / ece3.1668. ЧВК 4667822. PMID 26664685.
  71. ^ Reavey, Catherine E .; Беар, Лаура; Коттер, Шина К. (01.06.2014). «Родительская забота влияет на социальный иммунитет личинок жуков-погребающих» (PDF). Экологическая энтомология. 39 (3): 395–398. Дои:10.1111 / een.12099.
  72. ^ Траниелло, Джеймс Ф. А .; Rosengaus, Rebeca B .; Савойя, Кили (14 мая 2002 г.). «Развитие иммунитета у социального насекомого: свидетельства группового облегчения устойчивости к болезням». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки. 99 (10): 6838–6842. Дои:10.1073 / pnas.102176599. ЧВК 124490. PMID 12011442.
  73. ^ а б Йенс Краузе; Грэм Д. Ракстон (10 октября 2002 г.). Жизнь в группах. ОУП Оксфорд. ISBN 978-0-19-850818-2.
  74. ^ Хоггард, Стивен Дж .; Уилсон, Питер Д .; Битти, Эндрю Дж .; Стоу, Адам Дж. (2011-07-06). «Социальная сложность и гнездовые привычки являются факторами развития противомикробной защиты у ос». PLOS ONE. 6 (7): e21763. Дои:10.1371 / journal.pone.0021763. ЧВК 3130748. PMID 21754998.
  75. ^ Тернбулл, Кристина; Хоггард, Стивен; Жиллингс, Майкл; Палмер, Крис; Стоу, Адам; Битти, Дуг; Бриско, Дэвид; Смит, Шеннон; Уилсон, Питер (23.04.2011). «Сила противомикробных препаратов увеличивается с увеличением размера группы: последствия для социальной эволюции». Письма о биологии. 7 (2): 249–252. Дои:10.1098 / rsbl.2010.0719. ЧВК 3061164. PMID 20880858.
  76. ^ Стоу, Адам; Бриско, Дэвид; Жиллингс, Майкл; Холли, Марита; Смит, Шеннон; Лейс, Ремко; Зильбербауэр, Тиш; Тернбулл, Кристина; Битти, Эндрю (22.08.2007). «Противомикробная защита пчел увеличивается с ростом общительности». Письма о биологии. 3 (4): 422–424. Дои:10.1098 / rsbl.2007.0178. ЧВК 2390670. PMID 17504731.
  77. ^ Миллер, Габриэль А .; Симпсон, Стивен Дж. (01.04.2010). «Изоляция от походного оркестра увеличивает плотность гемоцитов у дикой саранчи (Chortoicetes terminifera)". Экологическая энтомология. 35 (2): 236–239. Дои:10.1111 / j.1365-2311.2010.01180.x.
  78. ^ Ван, Юньдань; Ян, Пэнчэн; Цуй, Фэн; Кан, Ле (10 января 2013 г.). "Измененный иммунитет у многолюдной саранчи Снижение грибковых ( Metarhizium anisopliae ) Патогенез ». PLOS Pathog. 9 (1): e1003102. Дои:10.1371 / journal.ppat.1003102. ЧВК 3542111. PMID 23326229.
  79. ^ Рихтер, Джинни; Хелбинг, Софи; Эрлер, Сильвио; Латторфф, Х. Майкл Г. (10 февраля 2012 г.). «Социально-зависимая экспрессия иммунных генов у шмелей (Бомб террестрис)". Поведенческая экология и социобиология. 66 (5): 791–796. Дои:10.1007 / s00265-012-1327-2. S2CID 15191972.
  80. ^ а б Ребер, Анабель; Кастелла, Грегуар; Кристе, Филипп; Шапюиса, Мишель (1 июля 2008 г.). «Экспериментально увеличенное групповое разнообразие улучшает сопротивляемость болезням у видов муравьев» (PDF). Письма об экологии. 11 (7): 682–689. Дои:10.1111 / j.1461-0248.2008.01177.x. PMID 18371089.
  81. ^ Баер, Борис; Шмид-Хемпель, Пол (01.01.2001). «Неожиданные последствия полиандрии для паразитизма и приспособленности шмелей», Бомб террестрис". Эволюция. 55 (8): 1639–1643. Дои:10.1554 / 0014-3820 (2001) 055 [1639: ucopfp] 2.0.co; 2. JSTOR 2680382. PMID 11580023.
  82. ^ Шерман, Пол В .; Сили, Томас Д .; Рив, Хадсон К. (1988-01-01). «Паразиты, патогены и полиандрия у социальных перепончатокрылых». Американский натуралист. 131 (4): 602–610. Дои:10.1086/284809. JSTOR 2461747.
  83. ^ а б Cremer, S .; Сикст, М. (12 января 2009 г.). «Аналогии в эволюции индивидуального и социального иммунитета». Философские труды Королевского общества B: биологические науки. 364 (1513): 129–142. Дои:10.1098 / rstb.2008.0166. ЧВК 2666697. PMID 18926974.
  84. ^ а б c Масри, Лейла; Кремер, Сильвия (октябрь 2014 г.). «Индивидуальная и социальная иммунизация насекомых». Тенденции в иммунологии. 35 (10): 471–482. Дои:10.1016 / j.it.2014.08.005. PMID 25245882.
  85. ^ Уилсон-Рич, Ноа; Спивак, Марла; Fefferman, Nina H .; Старкс, Филип Т. (январь 2009 г.). «Генетическое, индивидуальное и групповое содействие устойчивости к болезням в сообществах насекомых». Ежегодный обзор энтомологии. 54 (1): 405–423. Дои:10.1146 / annurev.ento.53.103106.093301. PMID 18793100.
  86. ^ Алтизер, Чарльз Л. Нанн, Соня (2006). Инфекционные болезни приматов: поведение, экология и эволюция ([Online-Ausg.]. Ред.). Оксфорд: Издательство Оксфордского университета. ISBN 978-0-19-856585-7.
  87. ^ Cotter, S.C .; Килнер, Р. М. (4 июня 2010 г.). «Личный иммунитет против социального иммунитета». Поведенческая экология. 21 (4): 663–668. Дои:10.1093 / beheco / arq070.
  88. ^ а б c d е Кремер, Сильвия; Армитаж, Софи А.О .; Шмид-Хемпель, Пол (август 2007 г.). «Социальный иммунитет». Текущая биология. 17 (16): R693 – R702. Дои:10.1016 / j.cub.2007.06.008. PMID 17714663. S2CID 7052797.
  89. ^ УИЛСОН, КЕННЕТ; РЕЗОН, ЭНДРЮ Ф. (февраль 1998 г.). «Профилактика, зависящая от плотности: данные о взаимодействиях Lepidoptera – бакуловирус?». Экологическая энтомология. 23 (1): 100–101. Дои:10.1046 / j.1365-2311.1998.00107.x.
  90. ^ а б c Строймейт, Натали; Касильяс-Перес, Барбара; Кремер, Сильвия (ноябрь 2014 г.). «Организационный иммунитет у социальных насекомых». Текущее мнение в науке о насекомых. 5: 1–15. Дои:10.1016 / j.cois.2014.09.001.
  91. ^ Александр, Р. Д. (ноябрь 1974 г.). «Эволюция социального поведения». Ежегодный обзор экологии и систематики. 5 (1): 325–383. Дои:10.1146 / annurev.es.05.110174.001545.
  92. ^ Краузе, Дж; Ракстон, Г. Д. (2002). Жизнь в группах (1-е изд.). Нью-Йорк: Издательство Оксфордского университета.
  93. ^ а б c d Шмид-Хемпель, Пол (1998). Паразиты у социальных насекомых. Принстон, Нью-Джерси: Издательство Принстонского университета.
  94. ^ МакАрт, Скотт Х .; Кох, Хауке; Ирвин, Ребекка Э .; Адлер, Линн С .; Гуревич, Джессика (май 2014 г.). «Составление букета болезней: цветочные особенности и передача патогенов растений и животных». Письма об экологии. 17 (5): 624–636. Дои:10.1111 / ele.12257. PMID 24528408.
  95. ^ Сингх, Раджвиндер; Левитт, Эбби Л .; Rajotte, Edwin G .; Холмс, Эдвард С .; Остиги, Нэнси; ван Энгельсдорп, Деннис; Липкин, В. Ян; dePamphilis, Claude W .; Тот, Эми L .; Кокс-Фостер, Диана Л .; Травесет, Анна (22 декабря 2010 г.). «РНК-вирусы в опылителях перепончатокрылых: доказательства передачи вируса между таксонами через пыльцу и потенциальное влияние на виды перепончатокрылых, не относящиеся к Apis». PLOS ONE. 5 (12): e14357. Дои:10.1371 / journal.pone.0014357. ЧВК 3008715. PMID 21203504.
  96. ^ Кристе, Филипп; Опплигер, Энн; Банкала, Франческо; Кастелла, Грегуар; Шапюиза, Мишель (13 декабря 2002 г.). «Доказательства коллективного лечения муравьев». Письма об экологии. 6 (1): 19–22. Дои:10.1046 / j.1461-0248.2003.00395.x.
  97. ^ КАСТЕЛЛА, ГРЕГУАР; ЧАПУИСАТ, МИШЕЛЬ; МОРЕТ, ЯННИК; КРИСТ, ФИЛИПП (июнь 2008 г.). «Присутствие хвойной смолы снижает использование иммунной системы у древесных муравьев». Экологическая энтомология. 33 (3): 408–412. Дои:10.1111 / j.1365-2311.2007.00983.x.
  98. ^ Rosengaus, Rebeca B .; Гулдин, Мэтью Р .; Траниелло, Джеймс Ф. А. (1998). «Ингибирующее действие фекальных гранул термитов на прорастание спор грибов». Журнал химической экологии. 24 (10): 1697–1706. Дои:10.1023 / А: 1020872729671. S2CID 31041088.
  99. ^ Rosengaus, Rebeca B .; Мид, Керри; Du Comb, William S .; Бенсон, Райан В .; Годой, Вероника Г. (23 ноября 2013 г.). «Санация гнезда путем дефекации: противогрибковые свойства фекалий древесных тараканов». Naturwissenschaften. 100 (11): 1051–1059. Дои:10.1007 / s00114-013-1110-х. PMID 24271031. S2CID 961064.
  100. ^ Rosengaus, Rebeca B .; Schultheis, Kelley F .; Ялонецкая, Алла; Балмер, Марк S .; DuComb, William S .; Бенсон, Райан В .; Thottam, John P .; Годой-Картер, Вероника (21 ноября 2014 г.). «Производные симбионта β-1,3-глюканазы у социальных насекомых: мутуализм за пределами питания». Границы микробиологии. 5: 607. Дои:10.3389 / fmicb.2014.00607. ЧВК 4240165. PMID 25484878.
  101. ^ Chouvenc, T .; Efstathion, C.A .; Elliott, M. L .; Су, Н.-Ю. (18 сентября 2013 г.). «Повышенная сопротивляемость болезням, возникающая из фекального гнезда подземного термитника». Труды Королевского общества B: биологические науки. 280 (1770): 20131885. Дои:10.1098 / rspb.2013.1885. ЧВК 3779336. PMID 24048157.
  102. ^ Tranter, C .; Graystock, P .; Shaw, C .; Lopes, J. F. S .; Хьюз, У. О. Х. (13 декабря 2013 г.). «Санитарная обработка крепости: защита муравьиного расплода и материала гнезд рабочими антибиотиками» (PDF). Поведенческая экология и социобиология. 68 (3): 499–507. Дои:10.1007 / s00265-013-1664-9. S2CID 1531677.
  103. ^ Поулсен, Майкл; Бот, Адрианна; Нильсен, Могенс; Бумсма, Якобус (1 июля 2002 г.). «Экспериментальные доказательства стоимости и гигиенического значения секреции антибиотиков метаплевральных желез у муравьев-листорезов». Поведенческая экология и социобиология. 52 (2): 151–157. Дои:10.1007 / s00265-002-0489-8. S2CID 23080792.
  104. ^ Ортиус-Лехнер, Дите; Майл, Роланд; Морган, Э. Дэвид; Бумсма, Якобус Дж. (2000). «Секреция метаплевральных желез муравья-листореза Acromyrmex octospinosus: новые соединения и их функциональное значение». Журнал химической экологии. 26 (7): 1667–1683. Дои:10.1023 / А: 1005543030518. S2CID 9109981.
  105. ^ Chen, J .; Хендерсон, G .; Grimm, C.C .; Lloyd, S.W .; Лайне, Р. А. (9 апреля 1998 г.). «Термиты окуривают свои гнезда нафталином». Природа. 392 (6676): 558–559. Дои:10.1038/33305. S2CID 4419882.
  106. ^ Мацуура, Кендзи; Мацунага, Такеши (15 ноября 2014 г.). «Противогрибковая активность феромона королевы термитов против грибов, имитирующих яйца термитников». Экологические исследования. 30 (1): 93–100. Дои:10.1007 / s11284-014-1213-7. S2CID 16125210.
  107. ^ Czaczkes, Tomer J .; Хайнце, Юрген; Рутер, Иоахим; d'Ettorre, Патриция (18 февраля 2015 г.). «Этикет гнезда - куда уходят муравьи, когда зовет природа». PLOS ONE. 10 (2): e0118376. Дои:10.1371 / journal.pone.0118376. ЧВК 4332866. PMID 25692971.
  108. ^ Wilson, E. O .; Durlach, N.I .; Рот, Л. М. (1958). «Химический стимулятор некрофорного поведения у муравьев». Психея: журнал энтомологии. 65 (4): 108–114. Дои:10.1155/1958/69391.
  109. ^ Вишер, П. Кирк (ноябрь 1983 г.). «Способ смерти медоносной пчелы: некрофорное поведение в колониях Apis mellifera». Поведение животных. 31 (4): 1070–1076. Дои:10.1016 / S0003-3472 (83) 80014-1. S2CID 53181970.
  110. ^ а б c d Chouvenc, Thomas; Су, Нан-Яо; Хьюз, Уильям (28 марта 2012 г.). «Когда подземные термиты бросают вызов правилам грибковой эпизоотии». PLOS ONE. 7 (3): e34484. Дои:10.1371 / journal.pone.0034484. ЧВК 3314638. PMID 22470575.
  111. ^ Diez, Lise; Денебург, Жан-Луи; Детрейн, Клэр (7 сентября 2012 г.). «Социальная профилактика удалением трупов у муравьев». Naturwissenschaften. 99 (10): 833–842. Дои:10.1007 / s00114-012-0965-6. PMID 22955492. S2CID 2158173.
  112. ^ а б Сунь, Цянь; Чжоу, Сюгуо (2013). "Управление трупами социальных насекомых". Международный журнал биологических наук. 9 (3): 313–321. Дои:10.7150 / ijbs.5781. ЧВК 3619097. PMID 23569436.
  113. ^ Фарджи-Бренер, Алехандро Г .; Элизальде, Лучиана; Фернандес-Марин, Гермогенес; Амадор-Варгас, Сабрина (25 мая 2016 г.). «Социальная жизнь и санитарные риски: эволюционные и современные экологические условия определяют обращение с отходами муравьев-листорезов». Труды Королевского общества B: биологические науки. 283 (1831): 20160625. Дои:10.1098 / rspb.2016.0625. ЧВК 4892804. PMID 27226469.
  114. ^ Starks, P.T .; Блэки, Кэролайн А .; Сили, Томас Д. (23 мая 2000 г.). «Лихорадка пчелиных семей». Naturwissenschaften. 87 (5): 229–231. Дои:10.1007 / s001140050709. PMID 10883439. S2CID 42047405.
  115. ^ Трагаст, Саймон; Миттереггер, Барбара; Бароне, Ванесса; Конрад, Матиас; Угельвиг, линия V .; Кремер, Сильвия (2013). «Муравьи дезинфицируют зараженный грибком выводок путем орального поглощения и распространения своего яда». Текущая биология. 23 (1): 76–82. Дои:10.1016 / j.cub.2012.11.034. PMID 23246409.
  116. ^ Дьякон, Дж. В (2005). Грибковая биология (4-е изд.). Оксфорд, Великобритания: Blackwell Publishing. ISBN 9781405130660.
  117. ^ а б Hughes, W.O.H .; Eilenberg, J .; Бумсма, Дж. Дж. (7 сентября 2002 г.). «Компромиссы в групповой жизни: передача и устойчивость к болезням у муравьев-листорезов». Труды Королевского общества B: биологические науки. 269 (1502): 1811–1819. Дои:10.1098 / rspb.2002.2113. ЧВК 1691100. PMID 12350269.
  118. ^ а б c d е ж грамм Трагаст, Саймон; Миттереггер, Барбара; Бароне, Ванесса; Конрад, Матиас; Угельвиг, линия V .; Кремер, Сильвия (январь 2013 г.). «Муравьи дезинфицируют зараженный грибком выводок путем орального поглощения и распространения своего яда». Текущая биология. 23 (1): 76–82. Дои:10.1016 / j.cub.2012.11.034. PMID 23246409.
  119. ^ Уокер, Т. Н .; Хьюз, У. О. Х. (1 мая 2009 г.). «Адаптивный социальный иммунитет у муравьев-листорезов». Письма о биологии. 5 (4): 446–448. Дои:10.1098 / rsbl.2009.0107. ЧВК 2781909. PMID 19411266.
  120. ^ а б Угельвиг, Л. В .; Kronauer, D. J. C .; Schrempf, A .; Heinze, J .; Кремер, С. (5 мая 2010 г.). «Быстрый ответ против патогенов в сообществах муравьев зависит от высокого генетического разнообразия». Труды Королевского общества B: биологические науки. 277 (1695): 2821–2828. Дои:10.1098 / rspb.2010.0644. ЧВК 2981995. PMID 20444720.
  121. ^ Окуно, Масаки; Цудзи, Кадзуки; Сато, Хироки; Фудзисаки, Кендзи (15 июня 2011 г.). «Пластичность ухаживающего поведения против энтомопатогенного гриба Metarhizium anisopliae у муравья Lasius japonicus». Журнал этологии. 30 (1): 23–27. Дои:10.1007 / s10164-011-0285-х. S2CID 15012161.
  122. ^ REBER, A .; PURCELL, J .; BUECHEL, S.D .; BURI, P .; ЧАПУИСАТ, М. (май 2011 г.). «Выражение и влияние ухода за противогрибковыми муравьями». Журнал эволюционной биологии. 24 (5): 954–964. Дои:10.1111 / j.1420-9101.2011.02230.x. PMID 21306465.
  123. ^ а б c Rosengaus, Rebeca B .; Schultheis, Kelley F .; Ялонецкая, Алла; Балмер, Марк S .; DuComb, William S .; Бенсон, Райан В .; Thottam, John P .; Годой-Картер, Вероника (21 ноября 2014 г.). «Производные симбионта β-1,3-глюканазы в социальном насекомом: мутуализм за пределами питания». Границы микробиологии. 5: 607. Дои:10.3389 / fmicb.2014.00607. ЧВК 4240165. PMID 25484878.
  124. ^ Грейсток, Питер; Хьюз, Уильям О. Х. (24 августа 2011 г.). «Устойчивость к болезням у муравьев-ткачей, Polyrhachis dives и роль желез, вырабатывающих антибиотики». Поведенческая экология и социобиология. 65 (12): 2319–2327. Дои:10.1007 / s00265-011-1242-у. S2CID 23234351.
  125. ^ Yek, S. H .; Nash, D. R .; Jensen, A. B .; Бумсма, Дж. Дж. (22 августа 2012 г.). «Регуляция и специфичность секреции противогрибковых метаплевральных желез у муравьев-листорезов». Труды Королевского общества B: биологические науки. 279 (1745): 4215–4222. Дои:10.1098 / rspb.2012.1458. ЧВК 3441083. PMID 22915672.
  126. ^ а б Спивак, Марла; Рейтер, Гэри С. (ноябрь 2001 г.). «Устойчивость к американскому гнильцу колониями медоносных пчел, разводимых для соблюдения гигиены». Apidologie. 32 (6): 555–565. Дои:10.1051 / apido: 2001103.
  127. ^ Лорето, Ракель Дж .; Хьюз, Дэвид П. (16 августа 2016 г.). «Болезнь в обществе: инфекционные трупы приводят к разрушению субколоний муравьев». PLOS ONE. 11 (8): e0160820. Дои:10.1371 / journal.pone.0160820. ISSN 1932-6203. ЧВК 4986943. PMID 27529548.
  128. ^ Хайнце, Юрген; Вальтер, Бартош (февраль 2010 г.). «Умирающие муравьи оставляют свои гнезда умирать в социальной изоляции». Текущая биология. 20 (3): 249–252. Дои:10.1016 / j.cub.2009.12.031. PMID 20116243. S2CID 10207273.
  129. ^ BOS, N .; LEFÈVRE, T .; JENSEN, A. B .; D’ETTORRE, P. (февраль 2012 г.). «Больные муравьи становятся нелюдимыми». Журнал эволюционной биологии. 25 (2): 342–351. Дои:10.1111 / j.1420-9101.2011.02425.x. PMID 22122288.
  130. ^ Geffre, Amy C .; Гернат, Тим; Harwood, Gyan P .; Джонс, Берил М .; Морселли Гизи, Дейзи; Гамильтон, Адам Р .; Bonning, Bryony C .; Тот, Эми L .; Робинсон, Джин Э .; Долезал, Адам Г. (12 мая 2020 г.). «Вирус медоносной пчелы вызывает контекстно-зависимые изменения в социальном поведении хозяина». Труды Национальной академии наук. 117 (19): 10406–10413. Дои:10.1073 / pnas.2002268117. ISSN 0027-8424. ЧВК 7229666. PMID 32341145.
  131. ^ Баракки, Дэвид; Фадда, Антонио; Туриллацци, Стефано (декабрь 2012 г.). «Доказательства антисептического поведения по отношению к больным взрослым пчелам в семьях медоносных пчел». Журнал физиологии насекомых. 58 (12): 1589–1596. Дои:10.1016 / j.jinsphys.2012.09.014. HDL:2158/790327. PMID 23068993.
  132. ^ Waddington, Keith D .; Ротенбухлер, Уолтер К. (24 марта 2015 г.). «Поведение, связанное с синдромом лысого и черного у взрослых пчел». Журнал исследований пчеловодства. 15 (1): 35–41. Дои:10.1080/00218839.1976.11099831.
  133. ^ Woodrow, A.W .; Холст, Э. К. (1 июня 1942 г.). «Механизм устойчивости колоний к американскому гнильцу». Журнал экономической энтомологии. 35 (3): 327–330. Дои:10.1093 / jee / 35.3.327. ISSN 0022-0493.
  134. ^ Rosengaus, Rebeca B .; Траниелло, Джеймс Ф. А. (1 января 2001 г.). "Восприимчивость к болезням и адаптивный характер демографии колоний у термитов Dampwood Zootermopsis angusticollis". Поведенческая экология и социобиология. 50 (6): 546–556. Дои:10.1007 / s002650100394. JSTOR 4602004. S2CID 40423484.
  135. ^ Hughes, D. P .; Araújo, J. P. M .; Loreto, R.G .; Quevillon, L .; де Беккер, С .; Эванс, Х.С. (1 января 2016 г.). Глава одиннадцатая - От такого простого к началу: Эволюция поведенческих манипуляций с помощью грибов. Достижения в генетике. 94. С. 437–469. Дои:10.1016 / bs.adgen.2016.01.004. ISBN 9780128046944. PMID 27131331.
  136. ^ Лорето, Ракель Дж .; Эллиот, Саймон Л .; Freitas, Mayara L.R .; Pereira, Thairine M .; Хьюз, Дэвид П .; Чалин, Николас (18 августа 2014 г.). "Долговременная динамика болезни для специализированного паразита муравьинных обществ: полевое исследование". PLOS ONE. 9 (8): e103516. Дои:10.1371 / journal.pone.0103516. ЧВК 4136743. PMID 25133749.
  137. ^ Мариковский П. И. (июнь 1962 г.). «О некоторых особенностях поведения муравьев Formica rufa L., пораженных грибковой болезнью». Насекомые Sociaux. 9 (2): 173–179. Дои:10.1007 / BF02224263. S2CID 26379556.
  138. ^ Traniello, J. F. A .; Rosengaus, R. B .; Савойя, К. (14 мая 2002 г.). «Развитие иммунитета у социальных насекомых: свидетельства группового содействия устойчивости к болезням». Труды Национальной академии наук. 99 (10): 6838–6842. Дои:10.1073 / pnas.102176599. ЧВК 124490. PMID 12011442.
  139. ^ Угельвиг, линия V .; Кремер, Сильвия (ноябрь 2007 г.). «Социальная профилактика: групповое взаимодействие способствует развитию коллективного иммунитета в колониях муравьев». Текущая биология. 17 (22): 1967–1971. Дои:10.1016 / j.cub.2007.10.029. PMID 17980590. S2CID 17454661.
  140. ^ а б c Конрад, Матиас; Вылета, Меган Л .; Theis, Fabian J .; Сток, Мириам; Трагаст, Саймон; Клатт, Мартина; Дрешер, Верена; Марр, Карстен; Угельвиг, линия V .; Кремер, Сильвия (3 апреля 2012 г.). «Социальная передача патогенных грибов способствует активной иммунизации в колониях муравьев». PLOS Биология. 10 (4): e1001300. Дои:10.1371 / journal.pbio.1001300. ЧВК 3317912. PMID 22509134.
  141. ^ Гамильтон, C .; Lejeune, B.T .; Розенгаус, Р. Б. (30 июня 2010 г.). «Трофаллаксия и профилактика: социальный иммунитет у муравьев-плотников Camponotus pennsylvanicus». Письма о биологии. 7 (1): 89–92. Дои:10.1098 / рсбл.2010.0466. ЧВК 3030872. PMID 20591850.
  142. ^ Лю, Лонг; Ли, Ганхуа; Солнце, Пэндун; Лей, Чаолян; Хуан Цюин (13 октября 2015 г.). «Экспериментальная проверка и молекулярные основы активной иммунизации против грибковых патогенов термитов». Научные отчеты. 5: 15106. Дои:10.1038 / srep15106. ЧВК 4602225. PMID 26458743.
  143. ^ Шмид-Хемпель, Пауль; Шмид-Хемпель, Регула (1993-01-01). «Передача патогена у Bombus terrestris, с примечанием о разделении труда у социальных насекомых». Поведенческая экология и социобиология. 33 (5): 319–327. Дои:10.1007 / bf00172930. JSTOR 4600887. S2CID 24630895.
  144. ^ Шмид-Хемпель, Пауль; Шмид-Хемпель, Регула (ноябрь 1993 г.). «Передача возбудителя у Bombus terrestris, с примечанием о разделении труда у социальных насекомых». Поведенческая экология и социобиология. 33 (5). Дои:10.1007 / BF00172930. S2CID 24630895.
  145. ^ Pie, Marcio R .; Rosengaus, Rebeca B .; Траниелло, Джеймс Ф.А. (январь 2004 г.). «Архитектура гнезда, характер активности, плотность рабочих и динамика передачи болезней у социальных насекомых». Журнал теоретической биологии. 226 (1): 45–51. Дои:10.1016 / j.jtbi.2003.08.002. PMID 14637053.
  146. ^ Mersch, D. P .; Crespi, A .; Келлер, Л. (18 апреля 2013 г.). «Отслеживание людей показывает, что пространственная верность - ключевой регулятор социальной организации муравьев» (PDF). Наука. 340 (6136): 1090–1093. Дои:10.1126 / science.1234316. PMID 23599264. S2CID 27748253.
  147. ^ Шолль, Джейкоб; Науг, Друба (9 июня 2011 г.). «Обонятельная дискриминация возрастных углеводородов порождает поведенческую сегрегацию в колонии пчел». Поведенческая экология и социобиология. 65 (10): 1967–1973. Дои:10.1007 / s00265-011-1206-2. S2CID 43314500.
  148. ^ Науг, Дхруба; Камазин, Скотт (апрель 2002 г.). «Роль колонии в передаче патогенов у социальных насекомых». Журнал теоретической биологии. 215 (4): 427–439. Дои:10.1006 / jtbi.2001.2524. PMID 12069487.

внешняя ссылка